运动对苏尼特羊肠道菌群、肠道上皮形态及肉品质的影响
Effects of Exercise on Intestinal Microflora, Intestinal Epithelial Morphology and Meat Quality of Sunit Sheep
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近年来，限牧、禁牧等措施促进了内蒙古牧区的生态建设和经济社会的可持续发展，以天然放牧为主的地区逐渐转为圈养。由于运动量和采食情况的不同，造成舍饲和放牧畜禽在生长性能、健康状况和肉品质等方面存在较大差异[1]，饲养方式对消化系统黏膜形态及微生态稳定性的影响则会改变畜禽消化吸收营养物质的能力，进而影响动物体内脂肪等营养素代谢沉积[2-3]，并对畜禽的屠宰性能及肉品质造成一定影响。
肠黏膜上皮和黏膜固有层凸起形成的肠绒毛是小肠吸收营养物质的重要结构[4]。肠绒毛高度的增加可大幅增加肠道吸收细胞的数量，肠腔内面积增大则有利于机体对养分的消化吸收[5-6]。肠黏膜内陷形成肠隐窝[7]，其深度与肠道上皮对营养物质消化吸收的能力有关[4]。肠道绒毛高度/隐窝深度(V/C)值的变化可以综合反映小肠消化吸收的能力[8-9]。因此，主要采用肠绒毛高度、隐窝深度和V/C值表征动物肠道的消化吸收能力和健康状况[10]。有研究报道：适当运动可以缓解肠道炎症反应，有利于机体肠道正常的生理生化反应[11-12]。CAMPBELL等[13]研究了高脂饮食条件下运动对小鼠消化系统的影响，发现高脂饮食改变了肠道上皮尤其是十二指肠的形态，而运动可以防止该变化，减少肠道炎症。动物胃肠道微生物被称为动物的“第二基因组”，其结构与宿主肠道特征和机体代谢密切相关[14]。在无菌小鼠试验中发现：肠道菌群及其代谢产物可以增加肠道表面积，使绒毛层变厚，影响肠道特征和功能[15-17]，其中，厚壁菌和拟杆菌相对丰度的改变可以适应机体不同的代谢需求[18]。研究发现：强制大鼠运动可以改变其盲肠内产丁酸菌群的丰度，引起盲肠内丁酸含量的变化，减少大鼠体内脂肪含量，这可能与合成丁酸的菌株——Leuconostoc mesenteroides能够下调脂肪代谢相关基因PPAR-γ的表达量有关[19-20]。可见，运动会对小型动物的肠道黏膜、肠道菌群及其代谢物产生影响，从而引起动物营养代谢的改变，最终对其健康状况和肉品质特性产生影响。
现有关运动对消化系统的影响研究主要聚焦于人及小型动物，但关于运动如何影响反刍动物肠道黏膜形态、肠道菌群和肉品质等特性则鲜有报道。因此，本研究以苏尼特羊为研究对象，探究运动对其肠道黏膜形态、微生物稳态和肉品质的影响，为合理调整绵羊与反刍动物的养殖方式提供新思路，也为获得营养价值更高、品质更优的家畜肉提供科学参考。
1. 材料与方法
1.1 供试动物及分组
选取内蒙古乌拉特中旗某牧场的3月龄苏尼特羊12只为供试动物，其平均体质量为(20.27±1.90) kg，随机分为舍饲组(C组)和运动+舍饲组(T组)，每组各6只，公母各半。2组苏尼特羊的基础日粮均以玉米和精饲料为主；T组在C组管理的基础上每天在18.5 m×10.5 m的场地以平均75 m/min进行2次人为驱赶运动，每次40 min，共计6 km。预试验期7 d，正式试验90 d后屠宰。
1.2 供试试剂、仪器与设备
三氯甲烷、氯化钠、硫酸和乙醚均为分析纯；乙酸、丙酸、异丁酸、丁酸、异戊酸和戊酸标准品均购自天津光复科技发展有限公司。
pH-STAR型胴体pH直测仪，德国Matthaus公司；CLM-3型嫩度仪，上海精密科学仪器有限公司；TC-P2A全自动色差计，上海生物生化实验仪器公司；5424R型高速台式冷冻离心机，德国Eppendorf 公司；Leica 4000B显微镜，德国徕卡公司。
1.3 试验方法
1.3.1 样品采集
屠宰后1 h内完成所有样品的收集。取背最长肌60 g置于干冰中带回。打开腹腔，立即将各肠段连接处结扎，取结肠内容物到15 mL无菌无酶离心管中，置于液氮中带回；从十二指肠、回肠和结肠中段各收集长度为2 cm的组织迅速置于组织固定液(4%中性甲醛溶液)中固定带回。
1.3.2 肠道黏膜形态观察
肠道组织经常规脱水和包埋等制作为石蜡切片，切片厚度6 μm。经苏木精伊红(HE)染色后，在10×10倍光镜下观察。采用Leica Qwin V3图像分析处理系统，每个样品观察3张不连续的切片，测量十二指肠、回肠及结肠的绒毛高度、隐窝深度和黏膜厚度，每张切片中至少选取5个视野进行计量，取平均值作为测定数据。
1.3.3 肠道微生物菌群的测定
参考杜瑞[21]的方法提取菌群总DNA，并测定总DNA浓度。选取16S rDNA的V4~V5区序列进行高通量测序分析。对目的聚合酶链式反应产物进行文库构建，由上海美吉生物医药科技有限公司在Illumina MiSeq平台上完成测序。
1.3.4 肠道菌群代谢物(短链脂肪酸)含量的测定
参照王柏辉等[22]的方法，称取肠道内容物0.5~0.6 g提取短链脂肪酸，提取液用0.22 μm有机滤膜过滤后入进样瓶，进行气相色谱分析。
1.3.5 屠宰性能和肉品质测定
(1) 屠宰性能
禁食24 h后，分别称量2组羊宰前体质量即为其活体质量；屠宰后充分放血，剔除皮毛、头蹄、淋巴和内脏后静置30 min，称其质量即为胴体质量。按照公式计算屠宰率：屠宰率=胴体质量/活体质量×100%。
(2) 肉品质
羊肉色差、pH值、剪切力和蒸煮损失率参照杜瑞等[23]的方法进行测定。① 色差：将羊肌肉处理成3 cm×3 cm×1 cm的肉块，运用TC-P2A全自动色差计测定羊肉色差，其中，L*表示亮度值，a*表示红度值，b*表示黄度值。② pH值：使用pH-STAR型胴体pH直测仪测定羊宰后45 min和24 h背最长肌的pH值。③ 剪切力：羊肉排酸24 h后，在75 ℃水浴锅中蒸煮45 min，取出冷却至室温并将表面水分吸干，沿肌纤维方向将其处理成3 cm×1 cm×1 cm的肉块，采用CLM-3型嫩度仪进行测定。④ 蒸煮损失率：称取羊肉块30~50 g，记作m1；在85 ℃水浴锅中煮制40 min，冷却至室温并将肉表面水分吸干，称其质量并记作m2。按照公式计算蒸煮损失率：蒸煮损失率=(m1−m2)/m1×100%。
1.4 数据分析
采用SPSS 23.0进行数据单因素方差分析，以P<0.05表示差异显著；采用Excel作图，数据表示为“平均值±标准差”。
2. 结果与分析
2.1 运动对苏尼特羊肠道黏膜形态的影响
对比2组苏尼特羊不同肠道部位的组织形态 (图1)可知：相较于C组，T组十二指肠上皮黏膜出现明显改善迹象，回肠绒毛相对较宽且较为密集。由表1可知：T组苏尼特羊十二指肠和回肠的绒毛高度显著高于C组(P<0.05)；C组回肠和结肠的隐窝深度显著高于T组(P<0.05)；T组结肠黏膜厚度和回肠V/C值显著高于C组(P<0.05)；而2组间回肠黏膜厚度和十二指肠V/C值无显著差异(P>0.05)。
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图 1 苏尼特羊肠道黏膜的HE染色结果注：C. 舍饲组，T. 运动+舍饲组；下同。R. 肠绒毛，Y. 肠隐窝，N. 肠黏膜层；比例尺=200 μm。Figure 1. HE staining results of intestinal mucosa of Sunit sheepNote: C. house feeding group, T. exercise+house feeding group; the same as below. R. intestinal villus, Y. intestinal crypt, N. intestinal mucosa; scale bar=200 μm.表 1 苏尼特羊肠道黏膜的形态Table 1. Intestinal mucosa morphology of Sunit sheep指标
index肠道部位
site of intestinalC组
C groupT组
T group绒毛高度/μm
villus height十二指肠
duodenum253.82±25.81 b 286.34±27.87 a 回肠 ileum 330.42±31.42 b 400.08±39.76 a 隐窝深度/μm
crypt depth十二指肠
duodenum202.34±24.35 b 227.90±21.17 a 回肠 ileum 208.35±19.58 a 156.26±14.53 b 结肠 colon 172.33±16.53 a 141.23±13.81 b 黏膜厚度/μm
mucosal thickness十二指肠
duodenum893.60±80.98 a 738.43±71.72 b 回肠 ileum 822.65±78.62 a 788.54±73.50 a 结肠 colon 532.39±53.57 b 700.36±70.67 a 绒毛高度/
隐窝深度
villus height/ crypt depth十二指肠
duodenum1.29±0.23 a 1.27±0.14 a 回肠 ileum 1.61±0.20 b 2.59±0.38 a 注：C组. 舍饲组，T组. 运动+舍饲组；同行不同小写字母表示差异显著 (P<0.05)；下同。
Note: C group. house feeding group, T group. exercise+house feeding group; different lowercase letters in the same row indicate significant differences (P<0.05); the same as below.2.2 运动对苏尼特羊肠道菌群结构的影响
由表2可知：在门水平上，厚壁菌门(Firmicutes)和拟杆菌门(Bacteroidetes)为优势菌门，增加舍饲苏尼特羊的运动量可显著提高拟杆菌门的相对丰度(P<0.05)，但厚壁菌门和变形菌门的相对丰度显著降低(P<0.05)；在属水平上，C组和T组苏尼特羊的肠道菌属存在显著差异，其中，C组拟杆菌属(Bacteroides)和普雷沃菌属-1(Prevotella-1)的相对丰度显著低于T组(P<0.05)。
表 2 苏尼特羊肠道菌群的相对丰度Table 2. Relative abundance of intestinal flora of Sunit sheep% 菌群
floraC组
C groupT组
T group门
phylum拟杆菌门 Bacteroidetes 37.52±1.18 b 70.29±9.42 a 厚壁菌门 Firmicutes 54.95±1.10 a 28.96±4.51 b 变形菌门 Proteobacteria 2.85±1.31 a 0.52±0.05 b 属
genusnorank_f_Muribaculaceae 14.19±5.00 b 39.57±10.23 a 拟杆菌属 Bacteroides 5.10±0.87 b 14.66±2.32 a 普雷沃菌属-1 Prevotella-1 5.45±0.64 b 25.62±2.97 a 密螺旋体属 Treponema 10.36±4.46 a 2.10±1.09 b Ruminococcaceae_UCG-005 2.30±0.20 b 8.12±1.23 a 瘤胃球菌属 Ruminococcus 2.34±0.23 a 1.67±0.28 b 2.3 运动对苏尼特羊肠道菌群代谢物(短链脂肪酸)含量的影响
由表3可知：与C组相比，T组结肠内丙酸含量显著升高 (P<0.05)，而其他6种短链脂肪酸的含量则显著降低(P<0.05)。
表 3 苏尼特羊结肠的短链脂肪酸含量Table 3. Short-chain fatty acids content in colon of Sunit sheepμg/g 短链脂肪酸
short-chain fatty acidC组
C groupT组
T group乙酸 acetic acid 10.28±0.27 a 9.79±0.13 b 丙酸 propionic acid 27.20±0.27 b 27.85±0.33 a 丁酸 butyric acid 57.21±0.28 a 56.37±0.56 b 异丁酸 isobutyric acid 9.68±0.21 a 9.25±0.14 b 戊酸 valeric acid 27.77±0.73 a 26.38±0.72 b 异戊酸 isovaleric acid 26.15±0.42 a 24.98±0.40 b 己酸 caproic acid 13.93±0.60 a 12.92±0.26 b 2.4 运动对苏尼特羊屠宰性能和肉品质的影响
由图2可知：T组苏尼特羊的屠宰率显著高于C组 (P<0.05)，但2组试验羊的活体质量和胴体质量差异不显著(P>0.05)。由图3可知：运动对苏尼特羊背最长肌的色泽产生了显著影响，T组的L*、a*和b*值都显著低于C组(P<0.05)，但2组试验羊的背最长肌蒸煮损失率无显著差异 (P>0.05)；屠宰24 h后，C组苏尼特羊背最长肌的pH值显著低于T组(P<0.05)。
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图 2 苏尼特羊的屠宰性能注：不同小写字母表示差异显著 (P<0.05)；下同。Figure 2. Slaughter performance of Sunit sheepNote: Different lowercase letters indicate significant differences (P<0.05); the same as below.3. 讨论
3.1 运动对苏尼特羊肠道黏膜形态的影响
肠道黏膜的完整性和正常的再生能力是机体吸收、转运物质和生长发育的结构基础。在本研究中，运动促进了苏尼特羊十二指肠和回肠的绒毛增高，并改善其黏膜形态，有利于机体对营养物质的吸收[24]。ROSA等[25]研究发现：运动锻炼可以改善小鼠因长时间不运动引起的十二指肠微绒毛异常和肠绒毛宽度减小的现象。研究表明：肠道绒毛高度增大还可以抑制有害菌在肠道黏膜的吸附定植[26]。这说明适当的运动对苏尼特羊肠道黏膜形态有一定的改善作用，对稳定十二指肠和回肠微生态具有积极作用。相较于舍饲组，运动组苏尼特羊回肠和结肠的隐窝变浅，说明运动促进了肠道上皮细胞成熟，使细胞分泌能力增强；而十二指肠黏膜厚度减小可能会对肠道转运养分产生一定的影响[27]。因此，适当的运动可能对苏尼特羊回肠和结肠上皮细胞的分泌功能有积极作用，同时影响十二指肠对营养物质的转运。
3.2 运动对苏尼特羊肠道菌群及其代谢物短链脂肪酸的影响
无菌小鼠的肠道发育存在缺陷，其肠道毛细血管网发育不完善，影响营养物质的消化和吸收[28]。因此，作为人和动物代谢的重要参与者，肠道菌群对宿主肠道健康和营养物质消化吸收极其重要[29-30]。在本研究中，运动提高了苏尼特羊结肠中拟杆菌门的相对丰度，这与EVANS等[19]的研究结果一致。肠道中拟杆菌门和厚壁菌门的平衡不仅影响着宿主肠道菌群代谢物的含量，还影响着宿主体内的代谢过程[31]。拟杆菌门主要参与宿主糖类和类固醇物质的代谢，在肠道内的代谢物主要为丙酸[32]，这可能是运动组苏尼特羊肠道中丙酸含量升高的原因。变形菌门中包括许多肠道致病菌[33]，因此运动组肠道内变形菌门相对丰度的下降可在一定程度上降低羊肠道疾病的发生率。在属水平上，运动组苏尼特羊肠道拟杆菌属和普雷沃菌属-1的相对丰度升高，说明运动可能会促进其肠道对膳食纤维的消化分解[34]。综上所述，运动使苏尼特羊肠道微生物相对丰度发生明显变化，表明宿主肠道微生态会对机体所受刺激做出相应的应答。
3.3 运动对苏尼特羊屠宰性能和肉品质的影响
色泽是消费者对肉及肉制品品质最直观的感官评价，主要通过L*、a*和b*值来客观地反映肉的色泽。肉的L*、a*和b*值主要与肌肉含水量、肌红蛋白含量和脂肪氧化等有关[35]。在本研究中，运动组苏尼特羊肌肉的L*、a*和b*值显著降低，说明运动可能会降低肌肉水分和肌红蛋白含量，影响脂肪氧化，使羊肉色泽偏暗红色。羊肉的剪切力受肌纤维和肌内脂肪的直接影响[36-37]。孙冰等[38]研究发现：较大的运动量可以使苏尼特羊肌肉纤维直径增大，导致肉质较为粗糙；抑制机体脂肪沉积，改变肌内脂肪含量，导致运动组羊的肌肉剪切力显著高于舍饲组，羊肉嫩度变差。有研究发现：肠道菌群代谢物丙酸可通过参与糖代谢影响机体肌肉生长发育和能量代谢[23, 39]，结合本研究结果，可表明运动可能通过刺激苏尼特羊肠道菌群及其代谢物的变化引起肌肉特性改变。畜禽宰后肌肉pH值能够反映胴体糖原酵解速率和肉的新鲜度[40]。长时间的运动促使苏尼特羊启动无氧糖酵解来满足机体能量需求，这一过程会提高代谢物乳酸的含量，造成肌肉内乳酸堆积，从而降低了宰后45 min运动组苏尼特羊肌肉的pH值。本研究结果显示：宰后24 h，2组试验羊的背最长肌pH值处于正常范围(5.3~6.0)，且运动组显著高于舍饲组，这可能是运动减少了羊胴体内糖原含量，同时加快了肌肉pH值的回升速度，加速了肉的成熟。可见，一定的运动缩短了苏尼特羊胴体肉成熟时间，使背最长肌色泽偏暗红色，导致嫩度变差。
4. 结论
运动使苏尼特羊肠道结构发生改变，十二指肠和回肠绒毛增高，改善了肠道黏膜形态；同时增加了苏尼特羊肠道拟杆菌门的相对丰度和肠道代谢物丙酸的含量；提高了苏尼特羊屠宰率，降低了肉的亮度与黄度值，加快了肉的成熟时间，但羊肉的剪切力增大。因此，增加舍饲羊运动量可以明显改善其肠道黏膜形态，维持肠道微生态平衡，提高其屠宰性能，但会使羊肉嫩度变差。
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图 1 苏尼特羊肠道黏膜的HE染色结果
注：C. 舍饲组，T. 运动+舍饲组；下同。R. 肠绒毛，Y. 肠隐窝，N. 肠黏膜层；比例尺=200 μm。
Figure 1. HE staining results of intestinal mucosa of Sunit sheep
Note: C. house feeding group, T. exercise+house feeding group; the same as below. R. intestinal villus, Y. intestinal crypt, N. intestinal mucosa; scale bar=200 μm.
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图 2 苏尼特羊的屠宰性能
注：不同小写字母表示差异显著 (P<0.05)；下同。
Figure 2. Slaughter performance of Sunit sheep
Note: Different lowercase letters indicate significant differences (P<0.05); the same as below.
表 1 苏尼特羊肠道黏膜的形态
Table 1 Intestinal mucosa morphology of Sunit sheep
指标
index肠道部位
site of intestinalC组
C groupT组
T group绒毛高度/μm
villus height十二指肠
duodenum253.82±25.81 b 286.34±27.87 a 回肠 ileum 330.42±31.42 b 400.08±39.76 a 隐窝深度/μm
crypt depth十二指肠
duodenum202.34±24.35 b 227.90±21.17 a 回肠 ileum 208.35±19.58 a 156.26±14.53 b 结肠 colon 172.33±16.53 a 141.23±13.81 b 黏膜厚度/μm
mucosal thickness十二指肠
duodenum893.60±80.98 a 738.43±71.72 b 回肠 ileum 822.65±78.62 a 788.54±73.50 a 结肠 colon 532.39±53.57 b 700.36±70.67 a 绒毛高度/
隐窝深度
villus height/ crypt depth十二指肠
duodenum1.29±0.23 a 1.27±0.14 a 回肠 ileum 1.61±0.20 b 2.59±0.38 a 注：C组. 舍饲组，T组. 运动+舍饲组；同行不同小写字母表示差异显著 (P<0.05)；下同。
Note: C group. house feeding group, T group. exercise+house feeding group; different lowercase letters in the same row indicate significant differences (P<0.05); the same as below.
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表 2 苏尼特羊肠道菌群的相对丰度
Table 2 Relative abundance of intestinal flora of Sunit sheep
% 菌群
floraC组
C groupT组
T group门
phylum拟杆菌门 Bacteroidetes 37.52±1.18 b 70.29±9.42 a 厚壁菌门 Firmicutes 54.95±1.10 a 28.96±4.51 b 变形菌门 Proteobacteria 2.85±1.31 a 0.52±0.05 b 属
genusnorank_f_Muribaculaceae 14.19±5.00 b 39.57±10.23 a 拟杆菌属 Bacteroides 5.10±0.87 b 14.66±2.32 a 普雷沃菌属-1 Prevotella-1 5.45±0.64 b 25.62±2.97 a 密螺旋体属 Treponema 10.36±4.46 a 2.10±1.09 b Ruminococcaceae_UCG-005 2.30±0.20 b 8.12±1.23 a 瘤胃球菌属 Ruminococcus 2.34±0.23 a 1.67±0.28 b
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表 3 苏尼特羊结肠的短链脂肪酸含量
Table 3 Short-chain fatty acids content in colon of Sunit sheep
μg/g 短链脂肪酸
short-chain fatty acidC组
C groupT组
T group乙酸 acetic acid 10.28±0.27 a 9.79±0.13 b 丙酸 propionic acid 27.20±0.27 b 27.85±0.33 a 丁酸 butyric acid 57.21±0.28 a 56.37±0.56 b 异丁酸 isobutyric acid 9.68±0.21 a 9.25±0.14 b 戊酸 valeric acid 27.77±0.73 a 26.38±0.72 b 异戊酸 isovaleric acid 26.15±0.42 a 24.98±0.40 b 己酸 caproic acid 13.93±0.60 a 12.92±0.26 b
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