束缚应激对妊娠期大鼠海马突触可塑性的影响
Effects of Restraint Stress on the Hippocampal Synaptic Plasticity in Pregnant Rats
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马铃薯(Solanum tuberosum L.)是茄科(Solanaceae)茄属(Solanum)一年生草本植物，起源于南美洲的秘鲁和智利地区[1]。马铃薯引入中国已有400多年，目前中国已成为世界上马铃薯种植面积最大、总产量最高的国家[2-3]。马铃薯是中国继水稻、小麦和玉米之后的第四大主粮作物，对缓解中国食物安全压力有重要作用[3]。
马铃薯块茎中95%以上的干物质含量来自光合作用的积累[4]，光合作用对马铃薯的代谢过程十分重要。光合速率在很大程度上反映了马铃薯干物质的积累能力[5]。已有研究多聚焦马铃薯的光合日变化和光合速率等光合参数[6-9]，关于染色体倍性和光合作用的关系研究较少，但在其他作物上的研究却并不罕见。研究发现：三倍体西瓜的光合速率比二倍体高[10]，但三倍体无籽西瓜的光合速率与二倍体普通西瓜无显著差异[11]；四倍体萝卜与二倍体萝卜的净光合速率、气孔导度、胞间CO2浓度、蒸腾速率的动态变化趋势大体一致，但总体来说，四倍体萝卜的光合参数值高于二倍体[12]；四倍体白桦的全天最大净光合速率比二倍体高24.81%，光饱和点、光补偿点和羧化效率等光合指标差异极显著[13]；二倍体大青杨与三倍体、四倍体大青杨的净光合速率(Pn)、光饱和点(LSP)、光补偿点(LCP)等光合参数差异显著，且三倍体大青杨的Pn比二倍体高21%[14]；四倍体杜仲的光合能力比二倍体高[15]；四倍体与二倍体短白梗白菜的Pn日变化均呈单峰曲线[16]。前人对不同植物的二倍体及其多倍体植株的光合特性分析表明二倍体植株的光合能力与四倍体存在差异。
与二倍体植株相比，多倍体植株通常表现为植株高大，茎秆粗壮，叶面积增大，光合能力较强，这些性状都是植物高产的基础。多倍体植物对外界环境的适应性较强，表现出较强的抗寒、抗旱、抗病等抗逆性。就马铃薯而言，目前应用于生产栽培的均是四倍体(2n=4x=48)，但四倍体马铃薯遗传背景较为狭窄，基因库相对贫乏；二倍体马铃薯(2n=2x=24)遗传资源丰富，具有很多抗逆性基因，但是二倍体与四倍体存在杂交障碍，故二倍体马铃薯优异的抗逆性基因很难被利用。前期工作中，作者通过秋水仙素处理二倍体马铃薯的单节茎段获得马铃薯同源四倍体，这对于筛选马铃薯优良育种材料具有重要意义，但是获得的新种质的光合特性并不明确，因此本研究对二倍体马铃薯品系与加倍形成的四倍体新个体的光合特性进行了比较，初步明确加倍个体的光合生理规律，为马铃薯二倍体利用提供参考。
1. 材料与方法
1.1 试验材料
供试马铃薯品系为二倍体(2n=2x=24)和染色体加倍个体(2n=4x=48)。二倍体马铃薯由云南农业大学薯类作物研究所保存，加倍个体则通过秋水仙素溶液浸泡处理二倍体马铃薯的单节茎段，经流式细胞仪检测确认[17-20]而获得。
1.2 试验方法
首先进行马铃薯二倍体与加倍个体的组织培养扩繁，20 d后将组培苗移到炼苗室炼苗，1周后移栽至云南农业大学薯类作物研究所温室中盆栽种植。选择两个马铃薯品系的倒4叶顶小叶，采用Li-6400便携式光合作用测定仪(Li-Cor，USA)分别在移栽45、60、75、90、105 d后测定二倍体和加倍个体的净光合速率(Pn)、气孔导度(Gs)、胞间CO2浓度(Ci)和蒸腾速率(Tr)；于盛花期测定二倍体和加倍个体的光响应曲线和CO2响应曲线。
1.2.1 移栽后不同时期光合指标的测定
移栽后不同时期的光合指标为控制条件下的测定值，于上午11：00—13：00进行。选择长势一致的二倍体和加倍个体各6株进行光合参数的测定，为了避免因测定时间造成的影响，分不同时间段3次交替测定，共测定18个重复值。测定时设置光强为1 200 μmol/(m2·s)，温度25 ℃，相对湿度60%，CO2摩尔分数为400 μmol/mol[21]，空气流速为300 mol/s，每个点稳定2 min后进行仪器自动匹配并记录数值，记录参数包括叶片净光合速率(Pn)、蒸腾速率(Tr)、气孔导度(Gs)、胞间CO2浓度(Ci)。
1.2.2 光响应曲线测定
于盛花期测定二倍体和加倍个体植株的光响应曲线，每个材料测3次重复。使用CO2注入系统，将参比室CO2含量控制为400 μmol/mol，叶室温度控制为(25±5) ℃，夹上叶片后于1 200 μmol/(m2·s)光强下诱导10~15 min，数据稳定后启动自动测量程序，光照强度从大到小依次设为：1 200、1 000、800、600、400、300、200、150、100、80、60、40、20、10和0 μmol/(m2·s)。每个光强下稳定180 s后记录净光合速率(Pn)。根据WEBB等[22]提供的方法拟合Pn-PFD光响应曲线，拟合模型表达式为：
${P_{\rm{n}}} = a - c \cdot {{\rm{e}}^{ - b \cdot {\rm{PFD}}}}$
(1) 式中，a、b和c是与光合有效辐射(PFD)相关的系数。根据式(1)中系数计算相应的最大净光合速率(Pnmax)=a，暗呼吸速率(Rd)=a−c，光补偿点(LCP)=ln(a/c)×(−1/b)，光饱和点(LSP)=ln (0.1×a/c)×(−1/b)，表观量子产额(AQY)=b·c·e[b·(−LCP)]。
1.2.3 CO2响应曲线测定
于盛花期测定二倍体和加倍个体植株的CO2响应曲线测定，每个材料测3次重复；测定CO2响应曲线时，参比室CO2摩尔分数梯度依次设置为400、300、200、100、80、50、400、400、600、800、1 000、1 200 μmol/mol (用Li-6400自带的CO2注入系统控制)，光和有效辐射设置为1 200 μmol/(m2·s)，其他设置条件与光响应曲线测定设置的条件相同，仪器在稳定180 s后自动记录该摩尔分数梯度下的Pn和胞间CO2浓度(Ci)，将Pn-Ci响应曲线的直线部分按非直角双曲线模型[23]进行拟合：
$y = kx + b$
(2) 根据式(2)中各参数，计算所对应的羧化效率(CE)=k、CO2补偿点(CCP)=−b/k，并计算光呼吸速率(RL)= CE·CCP，参照BERNACCHI等[24]的方法计算最大羧化速率(Vcmax)和最大电子传递速率(Jmax)。
1.3 数据处理
数据采用SPSS 21.0统计分析软件进行单因素方差分析(ANOVA)，采用Student’s t-test (P<0.05)来检验二倍体和加倍个体间的显著差异。采用Excel 2010进行图形绘制，采用SigmaPlot 10.0进行光响应曲线和CO2响应曲线拟合。
2. 结果与分析
2.1 不同时期二倍体与加倍个体马铃薯光合作用的比较
由图1可知：加倍个体和二倍体的净光合速率(Pn)均呈现先上升后下降的趋势，并在移栽后60 d达到峰值，分别为16.56、19.35 μmol/(m2·s)；在同一时期，加倍个体的Pn明显高于二倍体，并在移栽后60、75 d呈现显著差异(P<0.05)。移栽后45 d，二倍体和加倍个体的气孔导度(Gs)均最大，且二倍体高于加倍个体，但未呈现显著差异；移栽后60、75 d，加倍个体的Gs显著高于二倍体(P<0.05)。移栽后45~90 d，加倍个体和二倍体的胞间CO2浓度(Ci)呈下降趋势，说明在这段时间加倍个体和二倍体所利用的CO2越来越多；在90 d时，二倍体马铃薯的Ci显著高于加倍个体。在移栽后60、75 d，两个种质的蒸腾速率(Tr)差异显著 (P<0.05)，且表现为加倍个体高于二倍体马铃薯，这与两个种质Pn的变化相一致。
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图 1 不同倍性马铃薯在不同时期的光合参数比较注：不同小写字母表示采用Student’s t-test分析二倍体与加倍个体在0.05水平下的显著差异，值表示为均值±标准误(n=18)。Figure 1. Comparison of photosynthetic parameters of different ploidy potatoes in different periodsNote: A significant difference between diploid and doubled individual is indicated by lowercase letters (P<0.05) using the Student’s t-test. Values are means±S.E. (n=18).2.2 不同倍性马铃薯光响应曲线的比较
由图2可知：二倍体马铃薯与加倍个体的光响应曲线变化趋势相似，均随光照强度的增加Pn增加；当达到一定光照强度后，Pn趋于稳定。当光照强度在0~200 μmol/(m2·s)时，两个种质的Pn随光照强度的增加上升较快，但差异不大，之后继续上升，最后趋于稳定，在整个变化过程中，加倍个体的Pn高于二倍体，但不存在显著差异。由表1可知：加倍个体的最大净光合速率(Pnmax)、光饱和点(LSP)均显著高于二倍体，分别升高16.12%、13.00%。加倍个体的光补偿点(LCP)低于二倍体，但没有达到显著水平，说明加倍个体利用弱光的能力比二倍体强，在高光照和低光照条件下均可以进行光合作用。
表 1 不同倍性马铃薯光合特征参数（mean±SE，n=3）Table 1. Photosynthetic characteristics of potato genotypes光合参数photosynthetic parameters 二倍体diploid 加倍个体doubled individual 最大净光合速率(Pnmax)/(μmol·m−2·s−1) maximum net photosynthetic rate 13.77±0.98 b 15.99±0.62 a 光饱和点(LSP)/(μmol·m−2·s−1) light saturation point 968.83±26.69 b 1 094.82±65.18 a 光补偿点(LCP)/(μmol·m−2·s−1) light compensation point 8.78±3.25 a 8.69±6.60 a 暗呼吸速率(Rd)/(μmol·m−2·s−1) dark respiration rate −0.62±0.3 a −0.58±0.38 a 表观量子产额(AQY)/(μmol·mol−1) apparent quantum yield 0.07±0.01 a 0.07±0.01 a 羧化效率(CE)/(mol·mol−1) carboxylation efficiency 0.09±0.01 a 0.09±0.01 a 光呼吸(RL)/ (μmol·m−2·s−1) photorespiration −4.93±0.4 a −4.79±0.68 a CO2补偿点(CCP)/(μmol·mol−1) carbon dioxide compensation point 51.67±12.29 a 47.93±10.17 b 最大羧化速率(Vcmax)/(μmol·m−2·s−1) maximum carboxylation rate 106.17±14.72 a 111.2±16.19 a 最大电子传递速率(Jmax)/(μmol·m−2·s−1) maximum electrontransportation rate 244.78±33.45 a 258.5±32.38 a 注：同行不同小写字母表示采用Student’s t-test分析二倍体和加倍个体在0.05水平下的差异显著。
Note: Small letters in each rows indicate a significance between diploid and doubled individual at 0.05 level using the Student’s t-test.2.3 不同倍性马铃薯CO2响应曲线的比较
由图2可知：二倍体马铃薯与加倍个体的CO2响应曲线变化趋势相似，都是随着Ci的增加Pn也增加；当Ci达到一定值后，Pn趋于稳定不再增加。Ci为0~200 μmol/mol时，二倍体和加倍个体的Pn随Ci的增加上升较快，但差异不大，之后继续上升，最后趋于稳定，在整个变化过程中，加倍个体的Pn均高于二倍体。
2.4 不同倍性马铃薯光响应和CO2响应参数差异
由表1可知：两个种质的羧化效率(CE)相同，加倍个体的暗呼吸速率(Rd)高于二倍体，但没有达到显著水平，说明在相同条件下，加倍个体自身消耗的有机物少；加倍个体与二倍体的最大羧化速率(Vcmax)与最大电子传递速率(Jmax)没有显著差异；加倍个体的CO2补偿点(CCP)显著低于二倍体，说明加倍个体能够在低光强下利用低浓度的CO2，固定和转化CO2的能力较二倍体强，从而光合能力强于二倍体。
3. 讨论
光合作用是植物重要的生理过程之一，光合能力的高低对植物的生长发育具有很大影响。在移栽后60、75 d，加倍个体的净光合速率和气孔导度显著高于二倍体，说明在这两个时期，气孔是影响光合作用的限制因子。本研究中，染色体加倍马铃薯个体和二倍体个体的净光合速率与气孔导度变化趋势一致，气孔导度大，净光合速率高。植物进行光合作用所需的CO2会受到气孔阻力的影响。加倍后的植株气孔变大，气孔导度升高，相应的气孔阻力减小，进入到细胞中参与光合作用的CO2增多，导致染色体加倍马铃薯个体的净光合速率高于二倍体个体。胞间CO2浓度与净光合速率呈现相反的变化趋势，这是因为气孔变大，气孔导度升高，净光合速率随之升高，参与光合反应的CO2越多，故胞间CO2减小；但在移栽后60 d时，加倍个体的净光合速率高于二倍体，而胞间CO2浓度也高于二倍体，分析可能除了气孔导度外还有其他因素影响净光合速率。
比较加倍个体与二倍体马铃薯发现，随着染色体倍性升高净光合速率增大，与傅亚萍等[25]对不同倍性水稻光合作用的研究结果相一致，这可能是由于DNA发生甲基化或者核仁显性等[26]，也可能是因为加倍之后植株基因数量增加[27]，从而引起植株外部形态变化。加倍后的植株通常表现为植株高大，茎秆粗壮，气孔变大，这些特征都有助于光合作用升高。
在光响应曲线中，光饱和点的高低反映了马铃薯叶片利用强光能力的大小。光饱和点越高，说明马铃薯叶片利用强光的能力越强，在强光条件下越不容易产生光抑制现象。而光补偿点和表观量子效率是衡量植物利用弱光能力的重要指标[13, 15]。光补偿点越小、表观量子效率越大表明植物利用弱光的能力越强。本研究表明：加倍个体的最大净光合速率(Pnmax)、光饱和点(LSP)均显著高于二倍体，光补偿点(LCP)低于二倍体，说明加倍个体无论是利用强光的能力还是利用弱光的能力均比二倍体强，加倍个体可利用光的范围比二倍体广。加倍个体的CO2补偿点(CCP)显著低于二倍体，加倍个体能够利用较低浓度的CO2，说明加倍个体积累同化物的能力比二倍体强。
4. 结论
染色体加倍马铃薯个体的最大净光合速率、光饱和点均显著高于二倍体，光补偿点低于二倍体，加倍个体的CO2补偿点显著低于二倍体，表明加倍个体利用弱光的能力比二倍体强，在高光和低光条件下均有较强的光合能力，加倍个体能够利用低浓度的CO2，固定和转化CO2的能力强于二倍体。综上所述，加倍个体的光合能力高于二倍体。
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图 1 妊娠后低频刺激诱导出LTP
注：a) 1~2. 对照组(CTL)大鼠低频诱导前后fEPSP变化的波形示例；3~4. 妊娠组(PRE)大鼠低频诱导前后fEPSP的变化的波形示例。b) 低频诱导前后对照组(CTL)大鼠和妊娠组(PRE)大鼠fEPSP的变化。LFS. 低频刺激(1 Hz，900 Pulse)。
Figure 1. LTP induced by low frequency stimulation after pregnancy
Note: a) 1-2. examples of waveforms of changes in fEPSP before and after low-frequency induction in rats of CTL group; 3-4. examples of changes in fEPSP in rats of PRE group before and after low-frequency induction. b) changes of fEPSP in CTL rats and PRE rats before and after low frequency induction. LFS. low frequency stimulation (1 Hz, 900 Pulse).
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图 2 妊娠后应激未诱导出LTD
注：a) 1~2. 应激组(STR)大鼠低频诱导前后fEPSP变化的波形示例；3~4. 妊娠+应激组(PS)大鼠低频诱导前后fEPSP变化的波形示例。b) 低频诱导前后应激组(STR)大鼠及妊娠应激组(PS)大鼠fEPSP的变化。LFS: 低频刺激(1 Hz，900 Pulse)。
Figure 2. Post-pregnancy stress did not induce LTD
Note: a) 1−2. examples of waveforms of changes in fEPSP before and after low-frequency induction in rats of STR group; 3−4. examples of changes in fEPSP in rats of PS group before and after low-frequency induction. b) changes of fEPSP in STR rats and PS rats before and after low frequency induction. LFS: Low frequency stimulation (1 Hz, 900 Pulse).
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图 3 低频诱导前后4组大鼠海马突触可塑性的比较
注：a) 4组大鼠在低频诱导前的基线；b) 4组大鼠低频诱导后fEPSP幅值的变化。“**”代表极显著差异(P<0.01)。
Figure 3. Comparison of synaptic plasticity in hippocampus before and after low frequency induction in four groups of rats
Note: a) the baseline of the four groups of rats before low frequency induction; b) changes in fEPSP amplitude after low frequency induction in the four groups of rats. “**” represent extremely significant difference (P<0.01).
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[1] 代兰芬, 陈华丽, 李节, 等. 产前抑郁症对孕妇睡眠质量的影响研究[J]. 护理管理杂志, 2014, 14(2): 86. [2] 杨婷, 合浩, 冒才英, 等. 孕妇产前抑郁焦虑的危险因素[J]. 中国心理卫生杂志, 2015, 29(4): 246. DOI: 10.3969/j.issn.1000-6729.2015.04.002. [3] DAVEY H L, TOUGH S C, ADAIR C E, et al. Risk factors for sub-clinical and major postpartum depression among a community cohort of Canadian women[J]. Matern Child Health Journal, 2011, 15(7): 866. DOI: 10.1007/s10995-008-0314-8.
[4] 张玉荣, 王瑞忠, 陈蕊, 等. 产前应激子代大鼠海马Wnt/β-catenin信号通路的改变诱导抑郁和焦虑样行为[J]. 南方医科大学学报, 2019, 39(2): 222. DOI: 10.12122/j.issn.1673-4254.2019.09.15. [5] 余炎芝. 孕晚期睡眠剥夺损伤子代认知功能的突触可塑性机理[D]. 重庆: 重庆医科大学, 2018. [6] KIM E J, PELLMAN B, KIM J J. Stress effects on the hippocampus: a critical review[J]. Learning & Memory, 2015, 22(9): 411. DOI: 10.1101/lm.037291.114.
[7] CONRAD C D. A critical review of chronic stress effects on spatial learning and memory[J]. Progress in Neuro-Psychopharmacology & Biological Psychiatry, 2009, 34(5): 742. DOI: 10.1016/j.pnpbp.2009.11.003.
[8] NIFOSI F, TOFFANIN T, FOLLADOR H, et al. Reduced right posterior hippocampal volume in women with recurrent familial pure depressive disorder[J]. Psychiatry Research, 2010, 184(1): 23. DOI: 10.1016/j.pscychresns.2010.05.012.
[9] KOLBER B J, WIECZOREK L, MUGLIA L J. Hypothalamic-pituitary-adrenal axis dysregulation and behavioral analysis of mouse mutants with altered glucocorticoid or mineralocorticoid receptor function[J]. Stress, 2008, 11(5): 321. DOI: 10.1080/10253890701821081.
[10] PITTENGER C, DUMAN R S. Stress, deprssion, and neuroplasticity: a convergence of mechanisms[J]. Neuropsychopharmacology, 2008, 33(1): 88. DOI: 10.1038/sj.npp.1301574.
[11] MARSDEN W N. Synaptic plasticity in depression: molecular, cellular and functional correlates[J]. Progress in Neuro-Psychopharmacology & Biological Psychiatry, 2013, 43: 168. DOI: 10.1016/j.pnpbp.2012.12.012.
[12] CHIBA S, NUMAKAWA T, NINOMIYA M, et al. Chronic restraint stress causes anxiety- and depression-like behaviors, downregulates glucocorticoid receptor expression, and attenuates glutamate release induced by brain-derived neurotrophic factor in the prefrontal cortex[J]. Progress in Neuro-Psychopharmacology & Biological Psychiatry, 2012, 39(1): 112. DOI: 10.1016/j.pnpbp.2012.05.018.
[13] NAERT G, IXART G, MAURICE T, et al. Brain-derived neurotrophic factor and hypothalamic-pituitary-adrenal axis adaptation processes in a depressive-like state induced by chronic restraint stress[J]. Molecular and Cellular Neuroscience, 2011, 46(1): 55. DOI: 10.1016/j.mcn.2010.08.006.
[14] BAI H Y, CAO J, LIU N, et al. Sexual behavior modulates contextual fear memory through dopamine D1/D5 receptors[J]. Hippocampus, 2009, 19(3): 289. DOI: 10.1002/hipo.20505.
[15] DUDEK S M, BEAR M F. Homosynaptic long-term depression in area CA1 of hippocampus and effects of N-methyl-D-aspartate receptor blockade[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1992, 89(10): 4363. DOI: 10.1073/pnas.89.10.4363.
[16] 李则宣, 李凌江. 不同刺激对条件性恐惧大鼠行为及海马CA1区突触可塑性的影响[J]. 中华精神科杂志, 2006, 39(1): 42. DOI: 10.3760/j:issn:1006-7884.2006.01.011. [17] PETTIT D L, PERLMAN S, MALINOW R. Potentiated transmission and prevention of further LTP by increased CaMKII activity in postsynaptic hippocampal slice neurons[J]. Science, 1994, 266(5192): 1881. DOI: 10.1126/science.7997883.
[18] LEE H K, BARBAROSIE M, KAMEYAMA K, et al. Regulation of distinct AMPA receptor phosphorylation sites during bidirectional synaptic plasticity[J]. Nature, 2000, 405(6789): 955. DOI: 10.1038/35016089.
[19] ENGLISH J D, SWEATT J D. A requirement for the mitogen-activated protein kinase cascade in hippocampal long term potentiation[J]. Journal of Biological Chemistry, 1997, 272(31): 19103. DOI: 10.1074/jbc.272.31.19103.
[20] BI R, FOY M R, VOUIMBA R M, et al. Cyclic changes in estradiol regulate synaptic plasticity through the MAP kinase pathway[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2001, 98(23): 13391. DOI: 10.1073/pnas.241507698.
[21] FOY M R, XU J, XIE X, et al. 17 beta-estradiol enhances NMDA receptor-mediated EPSPs and long-term potentiation[J]. Journal of Neurophysiology, 1999, 81(2): 925. DOI: 10.1177/10738584070130040601.
[22] SHA S, HONG J, QU W J, et al. Sex-related neurogenesis decrease in hippocampal dentate gyrus with depressive-like behaviors in sigma-1 receptor knockout mice[J]. European Neuropsychopharmacology, 2015, 25(8): 1275. DOI: 10.1016/j.euroneuro.2015.04.021.
[23] BI R, BROUTMAN G, FOY M R, et al. The tyrosine kinase and mitogen-activated protein kinase pathways mediate multiple effects of estrogen in hippocampus[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2000, 97(7): 3602. DOI: 10.1073/pnas.060034497.
[24] BRAY G A. Afferent signals regulating food intake[J]. Proceedings of the Nutrition Society, 2000, 59(3): 373. DOI: 10.1017/S0029665100000422.
[25] XU L, ANWYL R, ROWAN M J. Behavioural stress facilitates the induction of long-term depression in the hippocampus[J]. Nature, 1997, 387(6632): 497. DOI: 10.1038/387497a0.
[26] GU Q, KORACH K S, MOSS R L. Rapid action of 17beta-estradiol on kainate-induced currents in hippocampal neurons lacking intracellular estrogen receptors[J]. Endocrinology, 1999, 140(2): 660. DOI: 10.1210/endo.140.2.6500.
[27] ZUNSZAIN P A, ANACKER C, CATTANEO A, et al. Glucocorticoids, cytokines and brain abnormalities in depression[J]. Progress In Neuro-Psychopharmacology and Biological Psychiatry, 2011, 35(3): 722. DOI: 10.1016/j.pnpbp.2010.04.011.
[28] 张华娜, 郑晖. 慢性应激对大鼠海马长时程增强和氨基酸神经递质的影响[J]. 中国临床康复, 2006, 10(6): 176. DOI: 10.3321/j.issn:1673-8225.2006.06.038. [29] 李庆娇, 厉蔚, 安书成. 慢性束缚应激性抑郁与雌性小鼠雌激素和海马雌激素受体的关系[J]. 陕西师范大学学报(自然科学版), 2009, 37(4): 82. DOI: CNKI:SUN:SXSZ.0.2009-04-023. -
期刊类型引用(3)
1. 荆禹铭，嵇乐乐，李孟杰，张彦文，侯喜林，李英，刘照坤，刘同坤. 优质同源四倍体菜心新材料的创制及特性分析. 核农学报. 2024(02): 209-216 . 
百度学术
2. 唐鑫华，王堡槐，马佳，李威，张丽莉，石瑛. 不同遮光处理对马铃薯光合作用和产量的影响. 中国农业大学学报. 2022(02): 46-56 . 百度学术
3. 宋莹，张咪，张昌伟，李英，侯喜林，王建军，刘照坤，刘同坤. 高产、抗病同源四倍体不结球白菜黄心乌新材料的创制. 核农学报. 2022(07): 1285-1292 . 百度学术
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