苏云金杆菌与印楝素对水稻二化螟的灭杀协同增效作用研究
Synergistic Effect of Bacillus thuringiensis and Azadirachtin against Chilo suppressalis
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Keywords:
- Bacillus thuringiensis /
- azadirachtin /
- Chilo suppressalis /
- synergistic effect
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蠋蝽[Arma chinensis (Fallou)]，又名蠋敌、茶色广喙蝽，属半翅目(Hemiptera) 蝽总科(Pentatomidea) 蝽科(Pentatomidae) 蠋蝽属(Arma)[1]。在中国多个省份均有分布，蠋蝽是农林业上一种重要的捕食性天敌昆虫[2]，其幼虫和成虫均可捕食鳞翅目、鞘翅目和膜翅目等植食性昆虫的卵、幼虫、蛹和成虫等多个虫态[3]，特别对鳞翅目幼虫有较强的捕食能力[4]。在棉铃虫[Helicoverpa armigera (Hübner)]、双斑长跗萤叶甲[Monolepta hieroglyphica (Motschulsky)]和甜菜夜蛾[Spodoptera exigua (Hübner)]等40余种主要的农林害虫的生物防治中具有广泛的应用前景[5]。ZHANG等[6]通过扫描电镜观察蠋蝽的触角感受器，在蠋蝽触角上发现4种类型的感受器，并对其功能进行讨论分析。
在昆虫长期的协同进化过程中，对寄主选择进化出相应的各种感受器，感受周围环境中的信息。感受器是昆虫体壁特化的一部分表皮，是对周围环境和内部各种刺激产生反应的重要结构，它们和神经系统一起控制和调节昆虫的行为，是昆虫机体感知内外环境、进行化学通讯的信息接收装置[7]。不同昆虫的感受器形状各不相同，不同形状的感受器具有不同的功能，即使同种昆虫雌性和雄性的感受器也有差异。感受器超微结构形态越来越多地应用于昆虫物种鉴定。目前对感受器的研究主要包括电子显微技术、触角电位技术、单细胞记录技术、表面接触记录技术、单感器记录技术以及免疫电镜技术[8]。本研究通过扫描电镜观察分析蠋蝽雌雄虫生殖器及胸足感受器类型与形态。
1. 材料与方法
1.1 供试虫源
蠋蝽为在室内用黏虫饲养建立的室内种群。
1.2 方法
1.2.1 样品制备
取实验室饲养的健康蠋蝽雌雄成虫各3只，用镊子和解剖针分别将蠋蝽雌虫产卵器、雄虫交配器以及雌雄虫的前足、中足和后足从基部分离，写好标签后将取下的生殖器和足按雌雄分开，分别浸入70%乙醇溶液中，超声波清洗15 s，除去组织表面黏附的多余的组织和黏附物。处理完后用2.5%的戊二醛固定24 h，然后用75%、80%、85%、90%、95%和100%的乙醇溶液进行梯度脱水，每个梯度脱水5 min，最后用100%乙酸异戊二酯浸泡，放在4 ℃保存备用[9]。
1.2.2 样品的观察
电镜观察前将样品进行二氧化碳临界点干燥，再将干燥好的样品用导电银胶粘在样品台上，用真空喷吐仪喷金后在FlexSEM-1000型扫描电子显微镜下观察，拍照。
1.3 统计分析
图片处理选用Adobe Photoshop CC 2018软件和Adobe Illustrator CC软件，感受器长度量取选用ImageJ软件，长度统计及标准误计算用Excel 2010。
2. 结果与分析
2.1 蠋蝽生殖器上感受器
蠋蝽的生殖器主要分为雌虫的产卵器(图1a)和雄虫的交配器(图2a)，在蠋蝽的生殖行为中，产卵器和交配器起主要作用，生殖器上存在种类多样的感受器，有利于蠋蝽雌雄虫的相互感知，为蠋蝽的交配行为研究提供了更有利的条件。
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图 1 蠋蝽雌虫产卵器上感受器的扫描电镜观察注：a) 雌虫产卵器；b) SC. 刺形感受器，STⅠ. 毛形感受器Ⅰ型，STⅡ. 毛形感受器Ⅱ型；c) SC. 刺形感受器；d) SBⅠ. 锥形感受器Ⅰ型，Cas. 腔锥形感受器。Figure 1. Scanning electron microscopic observation of ovipositor of female A. chinensisNote: a) female ovipositors; b) SC. sensilla cheatica, STⅠ. sensilla trichodeaⅠ, STⅡ. sensilla trichodeaⅡ; c) SC. sensilla cheatica; d) SBⅠ. sensilla basiconicaⅠ, Cas. sensilla coeloconica.![]()
图 2 蠋蝽雄虫交配器上感受器的扫描电镜观察注：a) 雄虫交配器；b) STⅠ. 毛形感受器Ⅰ型，STⅡ. 毛形感受Ⅱ型；c) SC. 刺形感受器；d) SBⅡ. 锥形感受器Ⅱ型，Cas. 腔锥形感受器。Figure 2. Scanning electron microscopic observation of mating apparatus of male A. chinensisNote: a) male pictures of male mating apparatus; b) STⅠ. sensilla trichodea Ⅰ, STⅡ. sensilla trichodeaⅡ; c) SC. sensilla cheatica; d) SBⅡ. sensilla basiconicaⅡ, Cas. sensilla coeloconica.刺形感受器(SC)：刺形感受器外形如刺，直立于生殖器表面，明显高于其他感受器。雌雄虫生殖器上的刺形感受器形状相同，但是在长度上差异明显，雌性产卵器上的刺形感受器大于雄虫交配器上的刺形感受器，雌虫刺形感受器长度为(213.59±1.27) μm，雄虫刺形感受器长度为(101.57±6.54) μm。
毛形感受器(ST)：毛形感受器根据长度和形态可分为Ⅰ型和Ⅱ型，其整体特征是一般呈毛状，基部具基窝，与着生部位呈锐角，顶部弯曲。雌虫和雄虫的生殖器上都有Ⅰ型和Ⅱ型毛形感受器，Ⅰ型感受器比Ⅱ型感受器长且细，雌虫产卵器上的毛形感受器比雄虫交配器上的长，但是数量明显少于雄虫，雌虫产卵器Ⅰ型感受器长度为(127.91±13.67) μm，Ⅱ型感受器长度为(50.84±1.78) μm；雄虫交配器Ⅰ型感受器长度为(42.69±2.75) μm，Ⅱ型感受器长度为(27.30±3.78) μm。
锥形感受器(SB)：蠋蝽生殖器上锥形感受器根据形态差异可分为Ⅰ型和Ⅱ型，锥形感受器比刺形感受器短，顶部钝圆，有臼窝状。蠋蝽雌虫产卵器上的锥形感受器为Ⅰ型(图1d)，基部具有深基窝，基窝中间有锥状凸起，分布密集，雄虫交配器上的锥形感受器为Ⅱ型(图2d)，基部基窝浅，锥状凸起比Ⅰ型粗。
腔锥形感受器(Cas)：具孔感觉堆，位于表皮凹陷处，表皮下凹成圆腔，在蠋蝽雌雄虫生殖器上均存在此生殖器，但雌虫产卵器上的腔锥形感受器比雄虫交配器上的要稍大一些。
2.2 蠋蝽胸足上感受器
蠋蝽的足分为前足、中足和后足，3个部分均为步行足。而每只足又由基节、转节、腿节、胫节、跗节和前跗节组成。蠋蝽雌雄虫的前、中、后足上都存在类型丰富的感受器，而雌虫足上的感受器主要分布于跗节上，雄虫足上感受器主要分布于跗节和胫节上。这对蠋蝽自身的行为调控起到积极作用。
刺形感受器(SC)：刺形感受器外形如刺，直立于生殖器表面，明显高于其他感受器。雌虫前足(图3a)与雄虫前足刺形感受器形状长度差异不大，且均分布于前足跗节。雌虫中足和后足的刺形感受器长度均大于雄虫，雌虫中后足上的刺形感受器均分布于跗节上，而雄虫中足上的刺形感受器分布于胫节，后足上的刺形感受器分布于跗节。雌虫前足刺形感受器长度为(298.99±10.51) μm，中足刺形感受器长度为(273.57±16.31) μm，后足刺形感受器长度为(279.90±12.04) μm；雄虫前足刺形感受器长度为(301.88±10.73) μm，中足刺形感受器长度为(162.95±2.50) μm，后足刺形感受器长度为(204.30±1.08) μm。
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图 3 蠋蝽雌虫胸足感受器的扫描电镜观察注：a) 雌虫前足；b) 雌虫中足；c) 雌虫后足：SC. 刺形感受器，STⅠ. 毛形感受器Ⅰ型, STⅡ. 毛形感受器Ⅱ型，SBⅢ. 锥形感受器Ⅲ型，Cas. 腔锥形感受器，BB. Böhm氏鬃毛感受器。Figure 3. Scanning electron microscopic observation of female feet of A. chinensisNote: a) female forefoot; b) female midfoot; c) female hindfoot: SC. sensilla cheatica, STⅠ. ensilla trichodea Ⅰ, STⅡ. ensilla trichodea II, SBⅢ. ensilla basiconica. Ⅲ, Cas. ensilla coeloconica, BB. Böhm’s bristle sensilla.毛形感受器(ST)：毛形感受器整体特征一般呈毛状，基部具基窝，一般与着生部位呈锐角，顶部弯曲，毛形感受器根据长度和形态可分为Ⅰ型和Ⅱ型，长且细的为Ⅰ型，短且粗的为Ⅱ型。
Ⅰ型：雌虫和雄虫的足上都有Ⅰ型毛形感受器，雌雄虫前、中足的Ⅰ型毛形感受器长度相差不大，但雌虫前、中足的Ⅰ型毛形感受器均分布于跗节，雄虫前足上的Ⅰ型毛形感受器分布于跗节，中足上的Ⅰ型毛形感受器分布于胫节。后足Ⅰ型毛形感受器长度雌性大于雄性，且均分布于后足跗节。雌虫前足Ⅰ型感受器长度为(88.71±3.28) μm，中足Ⅰ型感受器长度为(120.79±2.04) μm，后足Ⅰ型感受器长度为(234.70±13.07) μm；雄虫前足Ⅰ型感受器长度为(84.91±5.15) μm，中足Ⅰ型感受器长度为(100.72±1.68) μm，后足Ⅰ型感受器长度为(142.26±14.69) μm。
Ⅱ型：雌雄虫前足均无Ⅱ型毛形感受器，雌性中足有Ⅱ型毛形感受器，分布于雌虫中足跗节上，其长度为(82.64±4.01) μm，雄虫中足无Ⅱ型毛形感受器，雌雄虫后足上均有Ⅱ型毛形感受器，雌虫后足Ⅱ型感受器长度大于雄虫，且均分布于后足跗节。雌虫后足Ⅱ型感受器长度为(128.31±6.52) μm，雄虫后足Ⅱ型感受器长度为(50.16±4.59) μm。
Böhm氏鬃毛(BB)：比刺形感受器短，长度和Ⅰ型毛形感受器相近，顶端不弯曲，比锥形感受器细，基部不具基窝。雌虫前中后足上均有鬃毛且均分布于足的跗节上；雄虫中足无鬃毛，前足和中足上有鬃且分布于跗节上。前足上雄虫鬃毛长度大于雌虫，后足上雌虫鬃毛长度大于雄虫。雌虫鬃毛前足长度为(31.56±3.13) μm，中足长度为(93.36±10.87) μm，后足长度为(79.05±3.79) μm；雄虫鬃毛前足长度为(93.361±10.87) μm，后足长度为(69.90±2.71) μm。
锥形感受器(SB)：蠋蝽足上锥形感受器根据形态差异可分为Ⅰ型、Ⅱ型和Ⅲ型，锥形感受器比刺形感受器短，顶部钝圆，有臼窝状。Ⅰ型基部具有深基窝，基窝中间有短锥状凸起；Ⅱ型基部基窝浅，锥状凸起比Ⅰ型粗；Ⅲ型基部有浅的基窝，锥状凸起长，顶端钝圆。
Ⅰ型(SBⅠ)：雌虫足上无此类型感觉器，雄虫后足跗节上存在这个类型的感觉器(图4c2)。
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图 4 蠋蝽雄虫胸足感受器的扫描电镜观察注：a) 雄虫前足；b) 雄虫中足；c) 雄虫后足：SC. 刺形感受器，STⅠ. 毛形感受器Ⅰ型，STⅡ. 毛形感受器Ⅱ型，SBⅢ. 锥形感受器Ⅲ型，Cas. 腔锥形感受器，BB. Böhm氏鬃毛感受器。Figure 4. Scanning electron microscopic observation of male feet of A. chinensisNote: a) male forefoot; b) male midfoot; c) male hindfoot: SC. sensilla cheatica, STⅠ. ensilla trichodea Ⅰ, STⅡ. ensilla trichodea Ⅱ, SBⅢ. ensilla basiconica. Ⅲ, Cas. ensilla coeloconica, BB. Böhm’s bristle sensilla.Ⅱ型(SBⅡ)：雌虫仅后足跗节上有这个类型的感觉器(图3c2)，雄虫前足和后足都有这个类型的感觉器，且均分布于跗节上(图4a2)。
Ⅲ型(SBⅢ)：雌虫仅前足跗节上有这个类型的感觉器(图3a2)，雄虫仅中足胫节上有这个类型的感觉器(图4a2)。
腔锥形感受器(Cas)：具孔感觉堆，位于表皮凹陷处，表皮下凹成圆腔，蠋蝽仅雌虫中足跗节上有这个类型的感受器(图3b1、3b2)，雄虫前中后足上均有这个类型的感受器(图4)。
3. 讨论
昆虫不同类型感受器的功能不尽相同，而同类感受器也可能具有不同的功能。毛形感受器是昆虫各个部位分布最广的一种感受器类型，毛形感受器内存在毛原细胞和感觉细胞，可感受渗入的化学物质，具有触觉、嗅觉和机械感受的功能[10]；刺形感受器具有感受机械和化学刺激的功能，它对机械震动有反应，对选择环境、求偶微环境和适宜场所有作用；锥形感受器具嗅觉功能[11]，有时也兼具机械感受功能，对外界普通气味(如植物气味、天敌发出的气味等)的刺激起作用[12]；腔锥形感受器具有感受二氧化碳、湿度和化学气味等作用[13]，Böhm氏鬃毛具有感受重力的作用，当遇到机械刺激时，能够缓冲重力的作用力[14]。本研究发现捕食性天敌昆虫蠋蝽生殖器上有毛形感受器、刺形感受器、腔锥形感受器和锥形感受器，但对于各感受器在触觉、嗅觉和机械感受、化学刺激及外界气味感受中的功能还值得进一步探究。
寄生蜂类昆虫生殖器上感受器的研究较多。章玉萍等[15]对桔小实蝇本地寄生蜂长尾全裂茧蜂雌成虫产卵器上的感受器进行扫描电镜观察，观察到长尾全裂茧蜂雌成虫产卵器上有7种类型的感受器；赵海燕等[16]对蝇蛹金小蜂(Pachycrepoideus vindemmiae Rondani)雌虫产卵器上的感受器进行观察，观察到蝇蛹金小蜂雌虫产卵器上有4种不同类型的感受器；高宇等[17]观察了白蜡吉丁啮小蜂产卵器上的感受器，观察到白蜡吉丁啮小蜂产卵器上有3种类型的感受器；谷小红等[18]应用扫描电镜对桔小实蝇的4种寄生蜂(阿里山潜蝇茧蜂、切割潜蝇茧蜂、长尾潜蝇茧蜂和布氏潜蝇茧蜂)的产卵器和腹部感受器的形态和超微结构进行了观察和研究，共发现8种感受器类型。本研究发现蠋蝽雌雄虫生殖器的感受器种类少于桔小实蝇等害虫寄生蜂的感受器，究其原因可能与天敌种类、食性不同有关，如寄生蜂类属于寄生性天敌，而蠋蝽是一种捕食性天敌。此外，蠋蝽生殖器上发现有4种类型的感受器，这4种感受器在蠋蝽求偶、交配以及性激素识别中可能发挥着重要作用，但具体作用还有待进一步研究。
高倩等[19]对群居型东亚飞蝗后足股节和胫节外侧的感受器数量和分布进行初步研究，结果表明：群居型东亚飞蝗雌雄成虫股节和胫节外侧均有3种类型感受器，雌雄虫各感受器的类型和分布差异不显著；王洪亮[20]采用扫描电镜技术，对黄粉虫足感受器超微结构进行了观察，结果表明: 黄粉虫成虫的足上均分布有毛形、刺形、锥形、腔锥形、乳突形和鸡皮形感受器，雌雄成虫之间感受器类型和分布形式相似；王争艳等[21]对雌家蝇产卵器和足上感受器的形态学进行研究，结果表明：雌家蝇的产卵器和足上存在6种形态的感受器，包括感受鬃、刺形感受器、毛形感受器、锥形感受器、腔形感受器和腔锥形感受器；王政等[9]对茶角盲蝽触角和前足感受器进行扫描电镜观察，结果表明：茶角盲蝽触角及前足上均有5种感受器，雌、雄成虫的触角感受器存在性二型现象，但雌、雄虫足感受器类型无差异。本研究发现蠋蝽的胸足上有5种类型的感受器，雌雄成虫的感受器类型均无明显差异，但在刺形感受器和毛形感受器的长度上存在差异，蠋蝽为捕食性天敌昆虫，胸足上的感受器可能与蠋蝽寻找猎物有关，具体功能还有待进一步研究。
4. 结论
通过扫描电镜对蠋蝽生殖器及胸足感受器进行了观察，结果表明：蠋蝽雄虫交配器和雌虫产卵器上的感受器均有4种，分别为毛形感受器、刺形感受器、腔锥形感受器和锥形感受器，但雌虫产卵器上的刺形感受器和毛形感受器长度长于雄虫交配器；雌虫和雄虫胸足上的感受器有5种，分别为毛形感受器、刺形感受器、腔锥形感受器、锥形感受器以及Böhm氏鬃毛感受器。但雌雄虫胸足上的感受器大小存在一定差异：雌虫中后足上的刺形感受器长度长于雄虫，雌虫后足上的毛形感受器(Ⅰ型和Ⅱ型)长度长于雄虫，雄虫前足上的Böhm氏鬃毛感受器长度长于雌虫。
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表 1 在Bt预处理后不同时间印楝素对二化螟的生物活性
Table 1 The bioactivity of azadirachtin against C. suppressalis at different time after Bt pretreatment
处理
treatment时间/h
time回归方程
regressive equationr LC50/(mg· L−1) T 24 Y=4.942+0.954X 0.979 1.15 CK 24 Y=4.277+1.230X 0.992 3.87 T 48 Y=5.061+0.162X 0.989 0.42 CK 48 Y=4.516+1.657X 0.986 1.96 注：T. Bt预处理+印楝素；CK. 清水；r. 相关参数；下同。
Note: T. Bt pretreatment+azadirachtin; CK. water; r. correlation coefficion; the same as below.
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表 2 Bt预处理后不同质量浓度印楝素 (ρ) 对水稻二化螟的LT50测定结果
Table 2 LT50 of different mass concentration of azadirachtin (ρ) against C. suppressalis after Bt pretreatment
处理
treatmentρ/(mg·L−1) 回归方程
regressive equationr LT50/h T 0.25 Y=1.853+1.975X 0.976 39.22 CK Y=2.052+1.558X 0.924 78.07 T 0.50 Y=1.563+2.373X 0.955 28.06 CK Y=0.993+2.242X 0.989 61.35 T 1.00 Y=2.113+2.103X 0.991 23.57 CK Y=1.770+1.852X 0.988 55.43 T 2.00 Y=3.160+1.394X 0.991 20.91 CK Y=2.641+1.394X 0.975 49.16 T 3.00 Y=2.060+2.338X 0.987 18.09 CK Y=1.716+2.200X 0.992 31.13 T 6.00 Y=1.232+3.152X 0.979 15.68 CK Y=2.223+1.919X 0.982 27.99 T 10.00 Y=2.917+1.934X 0.979 11.95 CK Y=1.591+2.660X 0.989 19.12 T 12.00 Y=1.684+3.453X 0.990 9.13 CK Y=1.943+2.562X 0.996 15.61
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表 3 Bt与印楝素混合液对水稻二化螟的杀虫活性
Table 3 Insecticidal activity of different concentration Bt and azadirachtin mixture on C. suppressalis
处理
treatmentρ(印楝素)/(mg·L−1)
ρ(azadirachtin)Bt 密度×106/(个·mL−1)
Bt density×106/(cell·mL−1)试虫数
insect number平均校正死亡率/%
average corrected mortality共毒系数
co-toxic coefficient48 h 72 h 48 h 72 h 1 0.25 2 30 46.23 48.61 175.61 192.81 0.25 0 30 35.71 42.19 2 0.50 2 30 42.74 63.62 72.13 102.30 0.50 0 30 41.20 57.91 3 1.00 2 30 42.43 65.70 82.68 85.64 1.00 0 30 44.54 62.13 4 2.00 2 30 39.62 72.51 75.34 109.72 2.00 0 30 46.63 67.11 5 3.00 2 30 40.48 77.29 99.21 101.51 3.00 0 30 52.72 70.94 6 6.00 2 30 47.53 81.81 79.62 99.24 6.00 0 30 59.23 75.51 7 10.00 2 30 42.32 93.10 102.69 152.12 10.00 0 30 61.72 79.21 8 12.00 2 30 49.81 77.50 88.42 106.93 12.00 0 30 71.33 92.72 9 0 2 30 5.21 5.24
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表 4 Bt与印楝素不同处理对水稻二化螟的防治效果
Table 4 Control effect of different treatments of Bt and azadirachtin on C. suppressalis
供试药剂
test agent用量/
[mL·(667 m2)−1]
dosage处理前虫口基数
pest number
before
treatment处理后 7 d
7 days after trial处理后 14 d
14 days after trial枯心率/%
withered
heart rate保苗效果/%
seedling
effect杀虫效果/%
insecticidal effect枯心率/%
withered
heart rate保苗效果/%
seedling
effect杀虫效果/%
insecticidal effectBt 50 85 1.42 75.81 c 65.24 c 1.39 80.23 c 72.72 b 0.3% 印楝素乳油
0.3% azadirachtin EC100 89 1.37 81.14 b 57.87 d 1.05 85.70 b 69.91 c Bt 预处理+0.3% 印楝素乳油
Bt pretreatment+
0.3% azadirachtin EC25+75 79 0.48 90.51 a 86.32 a 0.23 94.64 a 91.20 a 混剂 (Bt+0.3% 印楝素乳油)
mixture (Bt pretreatment+
0.3% azadirachtin EC)25+75 83 0.81 83.42 b 80.50 b 0.57 87.11 b 89.53 a 对照 CK 86 4.16 4.21
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