滇池流域是中国著名的磷矿基地，滇池也是中国磷污染最严重的湖泊之一，恢复滇池系统中自发的“磷平衡”是中国西南高原淡水湖面临的问题^[1]。植物修复被认为是减少富磷区域磷流失最长远、有效且经济的措施，大量研究认为：选择地带性植被，选用乡土物种，尤其是栽种退化生态系统常见的先锋植物，是开展区域生态恢复行之有效的手段。在滇池流域适当种植先锋植物，促进植物群落生长，是进行生态修复和防治面源污染的重要切入点^[2]。先锋植物马桑(Coriaria nepalensis)广泛分布于中国西南各类矿山，具有促进富磷山地生态系统氮磷平衡、增加系统稳定性的功能，是磷矿废弃地生态恢复的理想物种^[3]。

植物形态是植物适应环境的重要指标，且植物对环境的敏感性以及可塑性极强，可以通过改变植物形态来调节其对环境的生长适应性^[4]。植物的形态适应对策因物种类型不同而有所差异，进而影响植物对有限资源的竞争；此外，植物的形态适应对策可指示其生态适应对策，研究植物的形态特征有助于认识它们与生境的相互关系^[5]。

根系是植物最先感知土壤逆境胁迫的重要器官，通常表现为生物量和根系构型的变化。根系构型变化会直接影响根系的生理功能，从而影响对水分和营养元素的吸收^[6]。根系的构型特征可以用根系几何形态特征参数和拓扑结构进行描述, 几何形态特征参数包括根长、根质量、根角度等；根系拓扑结构则反映根系的分支状况、连接数量、在土层中的空间分布等^[7]。拓扑结构特征作为根系构型的重要组成部分，决定了根系在土壤中的空间分布属性，也影响着根系的营养吸收能力和固定作用^[8]。有研究表明：低磷水平会显著抑制植物根系的生长，降低根系干质量、根长和根表面积^[9]，但目前尚不清楚植物幼苗建成对高磷胁迫的响应，不利于植被恢复物种的选择以及复垦方案的制订。生物量分配模式是植物适应不同环境和资源水平的重要策略，植物会通过生物量分配的优化配置来适应多样化的环境^[10-11]。植物的异速生长和表型可塑性均会影响其生长适应能力^[12]。通过分析生物量分配模式和异速生长情况，可以更好地了解植物对不同环境的适应策略，从而进一步了解其适应机制^[13]。

本研究通过对比分析高磷和中磷土壤条件下马桑生物量分配和根系形态的变化，探讨马桑对高磷环境的适应策略，以期为滇池流域富磷区的植被恢复提供基础数据支持。

1.   材料与方法

1.1   供试材料

供试植物为磷矿区先锋植物马桑，其种子于2021年6月7日采自云南省昆明市昆阳磷矿复垦区。

供试土壤包括高磷土壤和中磷土壤。高磷土壤于2021年3月采自云南省昆明市昆阳磷矿区(24°43′N，102°34′E)；中磷土壤作为对照组，于2021年4月采自云南农业大学实验基地周边自然恢复次生林(25°13′N，102°75′E)，为典型的山地红壤土。经测定，高磷土壤的全磷和速效磷含量显著高于中磷土壤，中磷土壤的碱解氮含量显著高于高磷土壤(表1)。将采集的土壤自然风干后，去除植物残渣，过10目筛。放入烘箱，设置110 ℃高温灭菌2 h，用于杀灭土壤中的微生物；常温条件放置3 d后用于根箱试验。

表  1  不同区域土壤的背景值

Table  1.  Soil background values of different regions

处理 treatments	全磷/(g·kg−1) total phosphorus	速效磷/(mg·kg−1) available phosphorus	全氮/(g·kg−1) total nitrogen	碱解氮/(mg·kg−1) alkali-hydro nitrogen	pH
高磷 high phosphorus	0.53±0.02 a	203.00±0.33 a	0.65±0.19 a	22.16±2.15 b	6.89±0.06 a
中磷 medium phosphorus	0.17±0.08 b	15.00±0.25 b	1.07±0.18 a	46.67±2.95 a	6.88±0.05 a
注：同列不同小写字母表示差异显著 (P<0.05)；下同。 Note: Different lowercase letters in the same column indicate significant differences among treatments (P<0.05); the same as below.

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1.2   根箱试验

采用不同磷含量的土壤对马桑进行根箱试验，每种处理的土壤设6个重复。试验前期进行4个月的育苗，选择长势一致的马桑幼苗在根箱中种植，每个根箱种植1株。试验于2021年10月在中国科学院昆明植物研究所温室内进行，根箱由有机玻璃板制成，共使用12个根箱。将处理好的土壤装入根箱，使其自然下陷并填实，装土深度为50 cm。将马桑幼苗移栽至根箱，配置好内置标尺，覆盖遮光保温膜。通过调节第1排根箱下垫着物，使根箱倾斜30°。栽种幼苗后，每周浇水2次，且每个根箱每次的浇水量一致，使土壤含水量在整个试验期恒定保持在约20%。每周观察1次马桑的生长情况，共观察4周，记录马桑的株高和叶片数。移栽后每周打开遮光保温膜，采用根系扫描仪采集并观察根系图像，采集时用黑布遮挡环境杂光。

1.3   测定指标与方法

1.3.1   马桑的生物量和根系构型

利用ImageJ软件(需加载SmartRoot插件)分析测定马桑的根长、根尖数、根表面积和根平均直径。根据人工灌木林生物量模型^[14]，计算马桑的地上部生物量、地下部生物量和总生物量，计算公式为：m_{地上部生物量}=0.094+0.058x；m_总生物量=0.213+0.800x；m_{地下部生物量}= m_总生物量－m_{地上部生物量}。式中：x=D²·H，D为地径，H为株高。根据测定的根长和根表面积计算马桑根系的比根长和比表面积。计算公式为：比根长=根长/生物量；比表面积=根表面积/生物量。

1.3.2   马桑根系的拓扑结构

根系的拓扑结构能够反映根系的分支模式，将拓扑指数(topological index，TI)应用于根系研究能更准确地反映根系构型特征和生态适应策略。FITTER等^[15-17]和BOUMA等^[18]提出根系拓扑结构存在鱼尾形分支和叉状分支2种极端模式，并提出TI的表达式为：TI=lgA/lgM。式中：A为根系最长通道(连接最多的通道)的内部连接数；M为根系外部连接总数。TI值越接近1.0，表示根系分支越少，根系越近似鱼尾形分支结构；TI越接近0.5，表示根系存在相对更多的外部连接，根系越近似叉状分支结构。

1.3.3   马桑生物量的异速生长模型

分析生物量的异速生长，可以更好地了解马桑对高磷环境的适应策略，从而进一步了解其适应机制。以幂函数Y=aX ^b表达马桑地上部生物量与地下部生物量间的关系^[19-21]，经对数转换后构建异速生长模型为：lgY=blgX+lga。式中：Y为地下部生物量；X为地上部生物量；a为常数，lga为方程的截距；b为常数，代表斜率(异速生长指数)。当|b|=1.0时，X和Y为等速生长；当|b|≠1.0时，X和Y为异速生长。

1.4   数据统计与分析

采用R语言中的ggplot包绘制马桑的生物量分配特征和根系构型特征，并采用ggsignif包中的geom_signif()函数添加显著性标记。采用smatr包计算异速方程，对马桑地上部生物量、地下部生物量及主根和须根生物量进行以10为底的对数转换，然后分析二者的线性关系。采用SPSS中的独立样本t检验分析马桑的根系拓扑指数。

2.   结果与分析

2.1   生物量分配特征

由图1可知：在高磷土壤条件下，马桑植株的地上部生物量和总生物量均显著低于中磷土壤；而2种土壤条件下的地下部生物量无显著差异。在高磷土壤条件下，马桑植株的地下部生物量占总生物量的55.0%，地上部生物量占总生物量的45.0%；在中磷土壤条件下，地下部生物量占总生物量的49.0%，地上部生物量占总生物量的51.0%。这说明高磷环境抑制了马桑的生长，植株通过增加地下部生物量的比例以适应高磷环境。

图  1  高磷和中磷土壤条件下马桑的生物量分配

注：HP. 高磷土壤，MP. 中磷土壤；不同小写字母表示处理间差异显著(P<0.05)；下同。

Figure  1.  Biomass allocation of Coriaria nepalensis under high and medium phosphorus soil conditions

Note: HP. high phosphorus soil, MP. medium phosphorus soil; different lowercase letters indicate significant differences between treatments (P<0.05); the same as below.

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2.2   株高、叶片数和根系构型

由图2可知：在高磷土壤条件下，马桑植株的叶片数、根尖数、根表面积和比表面积均显著小于中磷土壤；而2种土壤条件下的株高、根长和比根长均无显著差异。

图  2  高磷和中磷土壤条件下马桑的株高、叶片数和根系构型

Figure  2.  Plant height, leaf number and root architecture of C. nepalensis under high and medium phosphorus soil conditions

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2.3   根系拓扑结构

由表2可知：在高磷土壤条件下，马桑根系最长通道的内部连接数(A)和根系外部连接总数(M)均显著小于中磷土壤；而2种土壤条件下的根系拓扑指数(TI)无显著差异，且两者的根系均趋向于鱼尾形分支，说明马桑的根系结构分支简单，主根明显，分支较少。

表  2  高磷和中磷土壤条件下马桑的根系拓扑结构

Table  2.  Topological structure of Coriaria nepalensis roots under high and medium phosphorus soil conditions

处理 treatments	A	M	TI
高磷 high phosphorus	8.67±1.89 b	11.50±4.03 b	0.89±0.05 a
中磷 medium phosphorus	16.67±6.26 a	19.67±5.59 a	0.93±0.03 a
注：A. 根系最长通道的内部连接数；M. 根系外部连接总数；TI. 拓扑指数。 Note: A. the number of internal connections of the longest root channel; M. the total number of all external connections; TI. topological index.

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2.4   生物量的异速生长

由图3a可知：高磷和中磷土壤条件下的b值分别为0.303和0.050，马桑植株的地上部生物量与地下部生物量之间为异速生长关系，且2种土壤条件下的异速生长关系存在极显著差异(P<0.01)。在中磷土壤条件下，地上部生物量的增长速度大于地下部生物量；而在高磷土壤条件下，地下部生物量的增长速度大于地上部生物量。由图3b可知：高磷和中磷土壤条件下，马桑的地上部生物量占比与地下部生物量占比的异速方程无显著差异(P=0.177)，说明即使改变了磷环境，马桑的生物量积累也无显著变化。

图  3  高磷和中磷土壤条件下马桑生物量的异速生长模型

Figure  3.  Allometric growth model of biomass of C. nepalensis under high and medium phosphorus soil conditions

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3.   讨论

3.1   高磷环境对马桑生物量分配的影响

植物各器官生物量的分配受植物的种类、年龄、大小、水分、温度、光照等因素的影响，植物的生长状况也受植株根、茎、叶等构件生物量分配的直接影响^[22-24]。有研究表明：随着施磷量的增加，植物的磷吸收效率会下降^[25-26]。本研究中，高磷土壤条件下，马桑的总生物量和地上部生物量显著低于中磷土壤条件，这可能是由于过高的磷含量导致马桑对磷的吸收效率下降，进而影响马桑的总生物量。在高磷土壤条件下，植物可利用的磷仅占土壤总磷的小部分，严重限制了作物的生长和生产。植物的生物量分配策略是使其对环境条件实现最大化利用^[27]。研究表明：在低磷胁迫的条件下，植物会降低对地上部和根系生物量的投入^[28]。在本研究中，高磷土壤条件下，马桑地下部生物量占总生物量的55.0%；而在中磷土壤条件下，地下部生物量占总生物量的49.0%。这说明在高磷条件下，马桑会优先将生物量分配给地下部来适应环境，这与低磷条件下植株的分配规律有所不同。异速生长通常指生物体某些构件特征与个体大小之间的幂函数关系，植物构件特征之间表现出异速生长关系是普遍的规律^[29-33]。研究表明：灌木层的地上部生物量与地下部生物量具有异速生长关系^[34]，这与本研究结果一致。本研究利用标准化主轴分析的结果显示：高磷土壤条件会改变马桑地上部与地下部生物量的异速生长模型，使地下部生物量的增长速度大于地上部生物量，这说明马桑对高磷土壤的适应策略是增加地下部生物量。

3.2   高磷环境对马桑构型的影响

植物可以通过改变形态结构来增加其在环境中的适应能力^[35]。比根长和比表面积是衡量植株形态结构的重要指标，它们决定了根系吸收水分和营养物质的能力，其值与植物养分吸收的效率成正比^[36-38]。有研究指出：植物在适应低磷胁迫时，会通过扩展根系分布范围、促进侧根生长以及增加根毛密度进行调整 ^[39]；也有研究表明：在低磷胁迫下，植株主根伸长、根体积、根表面积和根系平均直径均下降^[40]。以上研究说明植物的根系形态与土壤中的磷含量密切相关。本研究显示：与中磷土壤条件相比，在高磷土壤条件下，马桑植株的根尖数、根表面积和比表面积均显著减小。这说明高磷土壤的磷含量过剩，而马桑根系会通过减少须根和减小根表面积来适应高磷环境。

根系的几何拓扑结构与其对营养物质的竞争力密切相关。叉状分支根系的收集和运输养分效率较高，较为适应低氧环境，通常生长范围广，可更多地分布在土壤表层，单根抗拉强度高，表现为较强的固土能力，但其次级分支多，内部竞争强，不利于占据营养空间；而鱼尾形分支根系长期适应高氧环境，分布范围较小，养分运输效率较低，但可更多地分配到土壤深层，更高效地利用地下水，更适应于贫瘠的土壤^[41-42]。本研究中，高磷与中磷土壤条件下，马桑根系的拓扑指数分别为0.89和0.93，趋向于鱼尾形分支根系，具有分支简单、次级分支少、连接长度较大的特点。这种根系结构增加了植物对营养物质的获取能力，是其适应当地自然环境的重要手段，也是马桑能够成为矿区先锋植物的重要条件之一。

4.   结论

高磷环境抑制了马桑根系幼苗根长和根表面积的增长，且生物量显著降低，即抑制了马桑的生长。为了适应磷矿区的高磷土壤，马桑采取了降低总生物量、增加地下部生物量占比的适应策略。