莱氏野村菌Nr0815对不同龄期斜纹夜蛾幼虫的毒力
The Virulence of Nomuraea rileyi Nr0815 against the Different Instars of Spodoptera litura Larvae
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莱氏野村菌(Nomuraea rileyi)是一种世界性广泛分布的虫生真菌，该菌能寄生40多种昆虫，对夜蛾科害虫的致病力和侵染力尤强[1-3]，在国外，早在1970年就有将莱氏野村菌作为生物杀虫剂的报道[4]，之后在美国、澳大利亚、巴西、阿根廷、印度、葡萄牙等国也均有报道，该菌在适宜的环境条件下能急剧地降低害虫种群密度[5-7]。中国对莱氏野村菌的研究起步较晚，相关研究也较少，1975年首次发现并分离到该菌，研究表明：该菌对不同龄期夜蛾科幼虫的毒力不同，且对低龄幼虫的毒力高于高龄幼虫[8-11]。于海勇等[12]研究表明：莱氏野村菌分生孢子在斜纹夜蛾2龄幼虫体表的附着能力高于4龄幼虫。杨新军等[13]研究发现：莱氏野村菌对斜纹夜蛾4龄幼虫的致死率和致死速度显著高于银纹夜蛾核多角体病毒、苦参碱和苏云金杆菌混用的防治效果。朱春燕等[14-15]研究表明：莱氏野村菌菌悬液对3龄甜菜夜蛾幼虫和亚洲玉米螟2龄幼虫均有较好的致病效果。此外，不同地理或寄主来源的菌株其毒力也不同，唐维媛等[16]研究发现：采集自山东、河南、安徽的3个莱氏野村菌菌株对斜纹夜蛾3龄幼虫的致死中时分别为4.04、5.48和6.34 d；且分离自甜菜夜蛾、斜纹夜蛾和银纹夜蛾上的莱氏野村菌对甜菜夜蛾3龄幼虫的致病力存在一定的差异[17]。
近年来，田间调查发现：莱氏野村菌Nr0815在甘蓝田自然感染银纹夜蛾(鳞翅目：夜蛾科)[Spodoptera litura(Lepidoptera: Noctuidae)]幼虫，且在其种群中具有很强的流行性，在8—9月发生流行期间，花椰菜田银纹夜蛾平均感染率达80%以上，其中9月田间自然感染率最高，对该虫种群的自然控制具有重要作用。经对罹病虫体采集、病原菌进行分离、纯化和鉴定，获得莱氏野村菌Nr0815菌株。本研究以菌株Nr0815为材料，以斜纹夜蛾幼虫为对象，采用浸渍法测定了该菌株的致病力，以明确该菌株对斜纹夜蛾的毒力及斜纹夜蛾对该菌株的敏感龄期，为该菌在开发利用对斜纹夜蛾幼虫具有显著效果的莱氏野村菌生物制剂奠定理论基础。
1. 材料与方法
1.1 供试虫源与菌株
供试虫体：斜纹夜蛾[Spodoptera litura (Fabricius)]幼虫采集自云南省昆明市寻甸大河桥农场马铃薯植株上，在室内采用人工饲料进行饲养[18]，获得龄期一致的斜纹夜蛾幼虫。
供试菌株：莱氏野村菌菌株Nr0815，分离自云南省昆明市晋宁县上蒜乡段七村花椰菜(Brassica oleracea L. var. botrytis L.)田罹病银纹夜蛾(Argyrogramma agnata Staudinger)幼虫。在室内采用SDAY培养基分离纯化后保存于4 ℃冰箱中。
1.2 试验方法
1.2.1 菌悬液的制备
将莱氏野村菌菌株Nr0815接种于SDAY斜面培养基上纯化培养10 d后，加入5 mL 0.05%Tween-80无菌水，旋涡混合器上振荡1 min以上，待孢子完全分散均匀，得到孢子悬浮液作为生测原液备用。用血球计数板在显微镜下测定孢子数目，计算出孢子密度。对原液进行梯度稀释，作为生测供试的菌液，密度控制在(2~8)×108 mL–1。
1.2.2 生物测定
对斜纹夜蛾幼虫的毒力测定：采用浸渍法测定，对不同龄期的幼虫，用每个密度梯度的孢子悬浮液进行处理，每处理各设3次重复，每一重复处理幼虫30头，并均以0.05% Tween-80无菌水处理作为对照。选取健康的各龄试虫放入已配好的不同密度梯度的孢子悬浮液中浸渍20~30 s，取出置于无菌滤纸上，任其爬行晾干身体上的水分，然后移入洁净的指形管中，用人工饲料单头饲养。处理后的虫体放入(25±1)°C ，RH (75±5) %的光照培养箱中进行饲养。每日观察试虫的行为，记录幼虫死亡数目及感病症状。将死虫在25 ℃条件下保湿培养，观察虫体上长出白色菌丝并产生绿色分生孢子的虫数，取其中的罹病虫尸再分离鉴定。
1.3 数据统计分析
对所得数据用SPSS软件进行分析，计算校正死亡率，用相关数理分析法分别推算出LC50值，并对不同浓度孢子悬浮液的对数值与各龄幼虫死亡率概率值分别进行相关性分析。
$\begin{aligned}& {\text{死亡率}} = \frac{{{\text{死虫数}}}}{{{\text{试虫数}}}} \times 100\% ; \\& {\text{校正死亡率}}\!=\! \frac{{\left( {{\text{处理组死亡率}} \!-\! {\text{对照组死亡率}}} \right)}}{{1 - {\text{对照组死亡率}}}} \!\times\! 100\% \end{aligned}$
2. 结果与分析
2.1 斜纹夜蛾感染死亡症状
莱氏野村菌菌株Nr0815对斜纹夜蛾幼虫的致病性测定表明：该菌株对斜纹夜蛾的各龄幼虫均表现出了较高的致病力。幼虫被莱氏野村菌Nr0815感染后生长发育较慢，接种后3~4 d开始出现死亡，死亡初期身体僵硬(图1a)，在室内保湿培养，12~20 h后虫体表面长出白色的菌丝(图1b)，30~36 h后长出绿色的分生孢子粉(图1c)；48~72 h后孢子粉长满虫体并开始散落(图1d)。
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图 1 斜纹夜蛾幼虫被莱氏野村菌Nr0815感染后不同时期的症状Figure 1. The symptom of S. litura larvae at different periods after infected with N. rileyi strain Nr08152.2 不同龄期斜纹夜蛾幼虫的校正死亡率
从表1可见：龄期相同时，斜纹夜蛾幼虫的校正死亡率均随着接种密度的升高而增加，不同接种密度间幼虫的校正死亡率均存在显著性差异(2龄:F=31.56；P=0.00；3龄:F=35.55，P=0.00；4龄:F=11.93，P=0.00；5龄:F=218.40，P=0.00)；且2~5龄幼虫在最高接种密度下(2.18×108 mL–1)校正死亡率均达到50%以上。其中，除了接种密度为107 mL–1 各龄期间的校正死亡率无显著性差异外(107: F=3.32, P=0.08)，其他接种密度下各龄期间的校正死亡率均存在显著性差异(103: F=6.99, P=0.01; 104: F=10.21, P=0.01; 105: F=27.48, P=0.00; 108: F=34.83, P=0.00)；且2龄幼虫的校正死亡率均高于其他龄期幼虫。
表 1 不同龄期斜纹夜蛾幼虫的校正死亡率Table 1. The corrected mortality of different S. litura instar larvae接种密度/mL−1
inoculation density校正死亡率/% corrected mortality 2龄 2nd instar 3龄 3rd instar 4龄 4th instar 5龄 5th instar 2.18×103 34.93±7.64 Ae 18.20±7.64 Be 13.10±5.77 Bd 18.83±1.93 Be 2.18×104 48.26±5.00 Ad 31.54±5.00 Bd 26.44±10 Bcd 22.16±1.93 Be 2.18×105 56.60±2.89 Acd 43.20±2.89 Bc 33.10±5.77 Cbc 33.27±1.93 Cd 2.18×106 63.26±5.00 Abc 49.87±2.89 Bbc 46.44±10 Bab 53.27±1.93 ABc 2.18×107 68.26±5.00 Ab 58.20±5.77 ABab 49.77±11.55 Ba 58.83±3.85 ABb 2.18×108 81.60±2.89 Aa 66.54±5.00 Ba 56.44±0.00 Ca 66.61±1.93 Ba 注：表中数值为均值±标准差。同一行不同大写字母代表同一接种密度下不同龄期间的校正死亡率经 Duncan’s 新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)；同一列不同小写字母代表同一龄期不同接种密度间的校正死亡率经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)。
Note: Data are mean±SD. Different capital letters in the same lines represent significant difference among the corrected mortality of different S. litura instars at same inoculation densities by Duncan’s new multiple range test (P<0.05); different small letters in the same columns represent significant difference among corrected mortality of sameS. litura instars at different inoculation densities by Duncan’s new multiple range test (P<0.05).2.3 莱氏野村菌Nr0815菌株对斜纹夜蛾不同龄期幼虫的致死中密度
将试验各组中的死亡率转换为概率值，将菌液密度换算成对数值，通过DPS软件进行回归分析得出斜纹夜蛾幼虫死亡率概率值(Y)与孢子菌悬液浓度对数值(X)的回归方程直线方程和相关性(表2)。卡方检验的结果均小于X2(3, 0.05)=7.82，故所求得的毒力回归方程与实际相符。结果表明：莱氏野村菌菌株Nr0815对不同龄期斜纹夜蛾幼虫均有较强的致病性，不同龄期的致死中密度LC50间存在极显著性差异(F=65.01, P=0.00)。且随着龄期的增长致死中密度(LC50)增大，说明随着龄期的增长对莱氏野村菌的敏感性降低。其中，2龄幼虫最敏感，LC50为(2.63±0.25)×104 mL–1；其次为3龄幼虫，LC50为(4.79±0.18)×105 mL–1；5龄幼虫的敏感性最弱，LC50为(2.20±0.25)×106 mL–1。
表 2 莱氏野村菌Nr0815对不同龄期斜纹夜蛾幼虫的毒力Table 2. The virulence of N. rileyi Nr0815 to different S. litura larvae龄期
instar毒力方程式
virulence equation致死中密度/mL−1
LC5095%置信区间/mL−1
95% confidence interval相关系数
correlation indexX2 2 Y=3.854 3+0.259 2x (2.63±0.25)×104 c 2.69×103~1.10×105 r=0.982 3 1.23 3 Y=3.364 9+0.287 9x (4.79±0.18)×105 c 1.20×105~1.73×106 r=0.990 6 0.67 4 Y=3.335 8+0.281 8x (8.04±0.21)×105 b 7.77×104~9.46×106 r=0.939 2 1.93 5 Y=3.074 7+0.303 8x (2.20±0.25)×106 a 8.79×105~6.23×106 r=0.983 4 2.48 注：表中数据为均值±标准差。同一列不同小写字母代表不同龄期间的致死中密度间经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)。
Note: Data are mean±SD. Different small letters in the same column represent significant difference among the median lethal density (LC50) of different S. litura instars by Duncan’s new multiple range test (P<0.05).2.4 不同龄期斜纹夜蛾幼虫的致死中时
从表3可见：同一龄期斜纹夜蛾幼虫在不同接种密度下的致死中时LT50间均存在极显著性差异(2龄:F=60.83, P=0.00; 3龄:F=32.85, P=0.00; 4龄:F=18.62, P=0.00; 5龄: t=5.49, df=4, P=0.00)；同一接种密度下莱氏野村菌Nr0815对不同龄期斜纹夜蛾幼虫的致死中时LT50间也存在着显著性差异(2.18×106: F=6.76, P=0.03; 2.18×107: F=37.02, P=0.00; 2.18×108: F=16.06, P=0.00)；其中3龄和4龄幼虫的致死中时LT50间均无显著性差异，说明3龄和4龄对莱氏野村菌菌株Nr0815的敏感性不存在差异。2龄对莱氏野村菌Nr0815的敏感性最强，5龄敏感性最弱。
表 3 莱氏野村菌Nr0815对不同龄期斜纹夜蛾幼虫的致死中时Table 3. The median lethal time (LT50) of different S. litura larvae infected by N. rileyi Nr0815接种密度/mL−1
inoculation density致死中时/d LT50 2龄 2nd instar 3龄 3rd instar 4龄 4th instar 5龄 5th instar 2.18×106 7.54±0.39 Ba 8.94±0.48 Aa 8.12±0.53 ABa — 2.18×107 6.41±0.21 Db 7.46±0.0.21 Bb 7.07±0.14 Cb 8.12±0.24 Aa 2.18×108 4.72±0.32 Cc 6.24±0.47 ABc 6.09±0.45 Bc 6.88±0.31 Ab 注：表中数值为均值±标准差。同一行不同大写字母代表同一接种密度下不同龄期间的致死中时经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)；同一列不同小写字母代表同一龄期不同接种浓度间的致死中时经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)。
Note: Data are mean±SD. Different capital letters in the same lines represent significant difference among the LT50 of different S. litura instars at same inoculation density by Duncan’s new multiple range test (P<0.05); different small letters in the same columns represent significant difference among the LT50 of same S. litura instars at different inoculation concentration by Duncan’s new multiple range test (P<0.05).3. 讨论
本研究发现：莱氏野村菌菌株Nr0815在室内对不同龄期的斜纹夜蛾幼虫均有较强的致病性，从致死中密度和致死中时来看，斜纹夜蛾2龄幼虫对莱氏野村菌Nr0815的敏感性最强，5龄最弱，这与前人的研究结果一致[9-11, 13, 19]。同时，本研究是在室内温度湿度等条件恒定下进行的，环境条件对其影响相对较小，而田间自然条件下，环境比较复杂，不可控制的因素很多，因此，有必要进一步地开展温度、湿度、紫外线等因子对莱氏野村菌致病性的研究，为该菌在大田环境下使用奠定理论基础。
在前期预实验时，由于每个指形管中放置多头接种后的斜纹夜蛾幼虫，在调查时发现健康的斜纹夜幼虫会啃食感染初期(未长出白色菌丝)的僵硬虫体。这是由于斜纹夜蛾幼虫本身具有的自相残杀的习性所致，还是由于感染后的虫体释放了某种不同于健康虫体的气味，吸引健康幼虫取食，以减少或减缓菌株在种群间的进一步扩散流行有待进一步研究。而有研究表明：谷实夜蛾、棉铃虫幼虫饲喂莱氏野村菌分生孢子后也可导致死亡[20-21]，这可能是由于莱氏野村菌分泌毒素所致。
莱氏野村菌寄主范围广泛[22]，特别是对夜蛾类害虫具有很强的致病力。下一步将选择其他种类的害虫进行测定，确定该菌的寄主范围，为该菌在生物防治中的开发利用提供理论依据。
此外，随着化学农药的滥用，导致害虫抗药性、环境污染等问题的出现。生物防治成为目前倡导的防治手段之一，生物制剂的开发与利用也成为一个研究的热点问题；目前比较成熟的主要有白僵菌、绿僵菌等[23-25]。而对于莱氏野村菌的剂型开发方面的研究报道较少[26-30]，杜广祖等[31]通过测定不同植物油对莱氏野村菌分生孢子萌发的影响，结果表明：莱氏野村菌在大豆油、花生油等植物油中的分散效果好，且在大豆油中的孢子萌发率最高。因此，下一步将系统地研究莱氏野村菌油悬液对斜纹夜蛾幼虫的致病力，为该菌株油剂的开发利用奠定理论基础。
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图 1 斜纹夜蛾幼虫被莱氏野村菌Nr0815感染后不同时期的症状
Figure 1. The symptom of S. litura larvae at different periods after infected with N. rileyi strain Nr0815
表 1 不同龄期斜纹夜蛾幼虫的校正死亡率
Table 1 The corrected mortality of different S. litura instar larvae
接种密度/mL−1
inoculation density校正死亡率/% corrected mortality 2龄 2nd instar 3龄 3rd instar 4龄 4th instar 5龄 5th instar 2.18×103 34.93±7.64 Ae 18.20±7.64 Be 13.10±5.77 Bd 18.83±1.93 Be 2.18×104 48.26±5.00 Ad 31.54±5.00 Bd 26.44±10 Bcd 22.16±1.93 Be 2.18×105 56.60±2.89 Acd 43.20±2.89 Bc 33.10±5.77 Cbc 33.27±1.93 Cd 2.18×106 63.26±5.00 Abc 49.87±2.89 Bbc 46.44±10 Bab 53.27±1.93 ABc 2.18×107 68.26±5.00 Ab 58.20±5.77 ABab 49.77±11.55 Ba 58.83±3.85 ABb 2.18×108 81.60±2.89 Aa 66.54±5.00 Ba 56.44±0.00 Ca 66.61±1.93 Ba 注：表中数值为均值±标准差。同一行不同大写字母代表同一接种密度下不同龄期间的校正死亡率经 Duncan’s 新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)；同一列不同小写字母代表同一龄期不同接种密度间的校正死亡率经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)。
Note: Data are mean±SD. Different capital letters in the same lines represent significant difference among the corrected mortality of different S. litura instars at same inoculation densities by Duncan’s new multiple range test (P<0.05); different small letters in the same columns represent significant difference among corrected mortality of sameS. litura instars at different inoculation densities by Duncan’s new multiple range test (P<0.05).
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表 2 莱氏野村菌Nr0815对不同龄期斜纹夜蛾幼虫的毒力
Table 2 The virulence of N. rileyi Nr0815 to different S. litura larvae
龄期
instar毒力方程式
virulence equation致死中密度/mL−1
LC5095%置信区间/mL−1
95% confidence interval相关系数
correlation indexX2 2 Y=3.854 3+0.259 2x (2.63±0.25)×104 c 2.69×103~1.10×105 r=0.982 3 1.23 3 Y=3.364 9+0.287 9x (4.79±0.18)×105 c 1.20×105~1.73×106 r=0.990 6 0.67 4 Y=3.335 8+0.281 8x (8.04±0.21)×105 b 7.77×104~9.46×106 r=0.939 2 1.93 5 Y=3.074 7+0.303 8x (2.20±0.25)×106 a 8.79×105~6.23×106 r=0.983 4 2.48 注：表中数据为均值±标准差。同一列不同小写字母代表不同龄期间的致死中密度间经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)。
Note: Data are mean±SD. Different small letters in the same column represent significant difference among the median lethal density (LC50) of different S. litura instars by Duncan’s new multiple range test (P<0.05).
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表 3 莱氏野村菌Nr0815对不同龄期斜纹夜蛾幼虫的致死中时
Table 3 The median lethal time (LT50) of different S. litura larvae infected by N. rileyi Nr0815
接种密度/mL−1
inoculation density致死中时/d LT50 2龄 2nd instar 3龄 3rd instar 4龄 4th instar 5龄 5th instar 2.18×106 7.54±0.39 Ba 8.94±0.48 Aa 8.12±0.53 ABa — 2.18×107 6.41±0.21 Db 7.46±0.0.21 Bb 7.07±0.14 Cb 8.12±0.24 Aa 2.18×108 4.72±0.32 Cc 6.24±0.47 ABc 6.09±0.45 Bc 6.88±0.31 Ab 注：表中数值为均值±标准差。同一行不同大写字母代表同一接种密度下不同龄期间的致死中时经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)；同一列不同小写字母代表同一龄期不同接种浓度间的致死中时经Duncan’s新复极差法检验存在显著性差异(P<0.05)。
Note: Data are mean±SD. Different capital letters in the same lines represent significant difference among the LT50 of different S. litura instars at same inoculation density by Duncan’s new multiple range test (P<0.05); different small letters in the same columns represent significant difference among the LT50 of same S. litura instars at different inoculation concentration by Duncan’s new multiple range test (P<0.05).
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